MINISTèRE DE LA JEUNESSE, DE L’éDUCATION NATIONALE ET DE LA RECHERCHE

 

éCOLE PRATIQUES DES HAUTES éTUDES

Sciences de la Vie et de la Terre

 

MéMOIRE

 

Présenté par

 

Cécile RICHARD

 

Pour l’obtention du diplôme de l’École Pratique des Hautes Études

 

Titre :

 

MISE AU POINT DE LA TECHNIQUE DE PAM (PULSE AMPLITUDE MODULATION) FLUORIMéTRIE POUR LA MESURE DES PARAMèTRES PHOTOSYNTHéTIQUES DES SCLéRACTINIAIRES à ZOOXANTHELLES

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Directeur d’Études EPHE : Michel PICHON pichon@univ-perp.fr

 Laboratoire des Écosystèmes aquatiques tropicaux & méditerranéens, Perpignan

 

Responsable extérieur : Christine FERRIER-PAGèS ferrier@centrescientifique.mc

Centre Scientifique de Monaco

MISE AU POINT DE LA TECHNIQUE DE PAM (PULSE AMPLITUDE MODULATION) FLUORIMéTRIE POUR LA MESURE DES PARAMèTRES PHOTOSYNTHéTIQUES DES SCLéRACTINIAIRES à ZOOXANTHELLES

 

Cécile Richard

 

Résumé

La PAM (pulse amplitude modulation) fluorimétrie est une technique de mesure de la photosynthèse récemment introduite en écophysiologie corallienne. Ce travail présente la mise au point et l’optimisation de la technique appliquée aux zooxanthelles, Dinoflagellés vivant en symbiose avec les Scléractiniaires (coraux). Le principe repose sur la mesure de la fluorescence de la chlorophylle a du photosystème II qui permet de déterminer l’efficacité photosynthétique. Pour réaliser ce travail, nous avons utilisé un fluorimètre submersible, le DIVING-PAM, permettant des mesures instantanées aussi bien en laboratoire qu’in situ et de façon non-intrusive.

La PAM fluorimétrie a été abordée via deux approches complémentaires : expérimentale et appliquée. Les différentes expériences réalisées se sont intéressées à l’effet des changements environnementaux sur le fonctionnement de la photosynthèse des coraux tropicaux et méditerranéens.

Ainsi, nous avons démontré qu’une exposition à court terme (5h) des coraux tropicaux à une augmentation croisée de la température et des UV affecte leur efficacité photosynthétique. Par contre, une exposition prolongée aux UV (2 semaines) a induit une meilleure thermotolérance des coraux. Pour les coraux méditerranéens, les résultats ont révélé que, seule une augmentation prolongée de la température (3 semaines) affecte les capacités photosynthétiques des zooxanthelles, celles-ci étant capables de tolérer des augmentations de température rapides et intenses (5h, 29°C). De même, l’incubation de coraux méditerranéens à différents éclairements a permis de mettre en évidence de très bonnes capacités photosynthétiques aux forts éclairements, pratiquement comparables aux coraux tropicaux, grâce à la mise en place rapide de mécanismes de photoprotection.

Par ailleurs, nous nous sommes intéressés aux utilisations appliquées de la PAM fluorimétrie. L’efficacité photosynthétique des zooxanthelles peut, dans certaines conditions, être considérée comme un marqueur de stress des coraux. Ainsi, les mesures régulières de l’efficacité photosynthétique réalisées sur les coraux cultivés au CSM, ont permis de caractériser un épisode d’inhibition généralisée de la photosynthèse et d’orienter les recherches des facteurs ayant induit cette inhibition. Cette approche est particulièrement intéressante puisqu’il s’agit de la seule méthode permettant d’estimer l’état de santé des coraux de façon non-intrusive.

Ce travail a donc permis de mettre en application une nouvelle technique de mesure de la photosynthèse des coraux aussi bien au niveau expérimental qu’au niveau du suivi de l’état de santé des colonies de coraux maintenues en aquariums.

 

Mots-clés : Scléractiniaires – Coraux – Dinoflagellés – Zooxanthelles – PAM – Fluorescence – Chlorophylle a – Photosynthèse – Symbiose

 

TABLE DES MATIÈRES

 

Résumé                                                                                                                                   2

Liste des abréviations                                                                                                              4

Introduction                                                                                                                             5

CHAPITRE 1. LES CORAUX ET LA SYMBIOSE                                                        7

1.1. Les récifs coralliens                                                                                                   7

1.1.1. Présentation et répartition                                                                         7

1.1.2. L’importance des récifs coralliens                                                             8

1.1.3. État de santé des récifs coralliens en 2006 : perturbations anthropiques et changements climatiques globaux         9

1.1.4. L’impact des changements climatiques globaux sur les coraux méditerranéens          11

1.2. Taxonomie et anatomie des Scléractiniaires                                                            13

1.2.1. Position taxonomique                                                                              13

1.2.2. Anatomie                                                                                                  14

1.2.3. Les espèces étudiées                                                                                15

1.3. La symbiose corail/dinoflagellés                                                                             18

1.3.1. La symbiose                                                                                             18

1.3.2. Les zooxanthelles                                                                                     19

1.3.3. Le blanchissement                                                                                   20

Liste des abréviations

ATP : adénosine triphosphate

CaCO3 : carbonate de calcium

chl  : chlorophylle

CSM : Centre Scientifique de Monaco

∆F : fluorescence variable à un éclairement donné (= Fm¢ – F)

∆F/Fm¢ : efficacité photosynthétique effective

E : éclairement

Ek : valeur d’éclairement saturant

ETR : taux de transport d’électrons (electron transport rate)

F : valeur stable de fluorescence à un éclairement donné

F0 : fluorescence minimale

Fm : fluorescence maximale

Fm¢ : fluorescence maximale à un éclairement donné

Fv : fluorescence variable (= Fm – F0)

Fv/Fm : efficacité photosynthétique maximale

MAP : Mehler ascorbate peroxidase

NADP+ : nicotinamide adénine dinucléotide phosphate oxydé

NADPH : nicotinamide adénine dinucléotide phosphate réduit

NPQ : quenching non-photochimique (non-photochemical quenching)

O2 : dioxygène

P/E : photosynthèse/éclairement

PAM : pulse amplitude modulation

PAR : radiations actives photosynthétiquement (photosynthetically active radiations)

Pb O2 : production brute de dioxygène

pCO2 : pression partielle en dioxyde de carbone

PSI : photosystème I

PSII : photosystème II

QA : quinone A, accepteur primaire du photosystème II

QB : quinone B, accepteur secondaire du photosystème II

qE : quenching énergétique

qI : quenching de photooinhibition

qT : quenching de transition

REC : récupération (recovery)

RLC : rapid light curve

RubisCO : ribulose bis phosphate carboxylase oxygénase

UV : ultra-violets

 

Introduction

Les récifs coralliens, écosystèmes dominants des régions tropicales, ont une biodiversité et une productivité exceptionnelles par rapport aux eaux oligotrophes environnantes. Cependant, depuis quelques dizaines d’années, ils subissent des dégradations sans précédent, attribuées d’une part aux perturbations anthropiques et d’autre part aux changements climatiques globaux (Wilkinson, 2004). Les principaux acteurs de ces récifs sont les Scléractiniaires zooxanthellés, communément appelés coraux[1]. Ces coraux, caractérisés par leur symbiose avec des dinoflagellés photosynthétiques (les zooxanthelles), n’ont pas encore révélé tous leurs secrets écologiques et physiologiques et font l’objet de nombreuses études, sur le terrain ou dans les laboratoires. Alors que leur fonctionnement normal n’est pas entièrement connu, les perturbations récentes affectant les récifs coralliens poussent les équipes de recherche à étudier en urgence la réaction des coraux face à ces pressions locales et/ou globales. L’état de santé des coraux dépend de nombreux paramètres, mais leur association symbiotique avec les zooxanthelles semble être la clé de leur survie (Muller-Parker & D’Elia, 1997). Tout facteur affectant l’efficacité de la relation symbiotique a un effet sur les Scléractiniaires zooxanthellés et donc sur la productivité des récifs coralliens (Glynn, 1996). Parmi les facteurs affectant l’association, l’augmentation globale de la température des océans, le plus souvent en combinaison avec d’autres facteurs (UV, pCO2…), induit des phénomènes de blanchissement des coraux conduisant à des épisodes de mortalité à grande échelle. Le blanchissement est une réponse des coraux aux stress environnementaux qui déclenchent une série de mécanismes cellulaires terminée par la rupture de l’association symbiotique entraînant une perte des zooxanthelles et donc une décoloration des tissus (Lesser, 2004).

L’étude de ce phénomène complexe a nécessité l’introduction de nouvelles techniques en écophysiologie des coraux dont la PAM fluorimétrie (Pulse Amplitude Modulation), technique non-intrusive qui permet l’étude du photosystème II des zooxanthelles, siège des réactions photosynthétiques de l’association symbiotique. Cette technique est devenue en quelques années, notamment grâce au développement d’appareils submersibles, une méthode efficace et relativement peu onéreuse pour collecter des données sur les performances photosynthétiques des zooxanthelles. Alors que les premières études ont démontré que la PAM fluorimétrie appliquée aux coraux fournissait de nombreuses informations sur l’état de santé des symbiotes, cette technique n’est pas sans limites. En effet, les données de fluorescence doivent être interprétées avec précautions étant donné les nombreuses explications biochimiques possibles. Dans certains cas, l’étude de la fluorescence doit être complétée par d’autres techniques afin de discerner les mécanismes impliqués.

 

Ce mémoire est le fruit de quatre années de recherches bibliographiques, techniques et scientifiques autour de la PAM fluorimétrie associée aux coraux.

La première grande étape de ce travail a été la compréhension des principes écologiques, biochimiques et physiques liés à cette thématique relativement récente : le premier chapitre expose l’écologie et la biologie de l’association symbiotique entre les coraux et les zooxanthelles et permet de rappeler le contexte global des récifs coralliens en 2006. Le second chapitre est consacré à la photosynthèse, processus biochimique fondamental permettant aux végétaux de transformer l’énergie lumineuse en composés utilisables par les animaux. Ce chapitre décrit en particulier les réactions photochimiques qui se déroulent au niveau du photosystème II, site d’étude de la PAM fluorimétrie. Le troisième chapitre commence par exposer, le plus clairement possible, les principes de base de la PAM fluorimétrie et décrit ensuite les différents paramètres utilisés au cours de ce travail.

La deuxième étape de l’étude a consisté à optimiser les mesures effectuées en fonction des modèles étudiés ou des conditions environnementales, naturelles ou artificielles et fait l’objet du chapitre 4. Paramètre par paramètre, ce chapitre indique les différents réglages et mises au point expérimentales nécessaires à l’obtention de résultats fiables et exploitables aussi bien en laboratoire qu’in situ et illustre, au travers d’exemples, les protocoles de mesures utilisés dans les expérimentations réalisées au cours de travail.

La troisième étape a été d’appliquer les connaissances pratiques et théoriques à des expériences précises, in situ ou en aquariums. En effet, le développement de la PAM fluorimétrie au sein du Centre Scientifique de Monaco a engendré de nombreuses études aussi bien pour le suivi de l’état de santé des coraux que pour l’étude fondamentale des réponses physiologiques des coraux face aux changements environnementaux. L’interprétation des résultats obtenus est une étape capitale, mais délicate, en raison des mécanismes complexes qui régissent le fonctionnement de la photosynthèse des zooxanthelles. Le chapitre 5 expose différentes applications de la PAM fluorimétrie en écophysiologie corallienne. Parmi celles-ci, la comparaison avec les mesures de production d’oxygène, traditionnellement utilisées pour étudier la photosynthèse des zooxanthelles, s’est révélée être une étape importante dans la compréhension des données de PAM fluorimétrie. De plus, le chapitre 5 précise les modalités de l’utilisation du PAM fluorimètre comme outil de diagnostic de « l’état de santé des coraux ».

Pour finir, les annexes illustrent au travers des publications scientifiques, les expériences où la mesure des performances photosynthétiques des zooxanthelles a permis d’apporter des informations nouvelles sur la physiologie des coraux.

Chapitre 1 : Les coraux et la symbiose

 

1. 1 Les récifs coralliens

1. 1. 1. Présentation et répartition

Les récifs coralliens forment un des plus spectaculaires mais aussi un des plus complexes écosystèmes de la planète en regroupant à la fois une composante biologique (coraux et organismes associés) et une composante géologique (structures récifales). En effet, les récifs sont composés de formations biominérales calcaires (CaCO3) sécrétées par les coraux et les algues calcaires pour la formation de leur squelette. Ainsi, le terme « récif corallien » désigne les formations calcaires et les communautés biologiques associées.

Leur distribution Nord-Sud est délimitée par l’isotherme 19°C, zone qui se retrouve étendue par le réchauffement global des océans.

Les coraux constructeurs de récifs (donc hermatypiques, voir 1.2.1.) sont les principaux représentants des récifs coralliens. Ces coraux sont aussi couramment appelés coraux zooxanthellés en raison de la présence de Dinoflagellés endosymbiotiques appelés zooxanthelles à l’intérieur de leurs cellules. Les zooxanthelles transfèrent jusqu’à 97% de leurs photosynthétats aux cellules hôtes du corail (Muscatine, 1990). En retour, le corail fournit aux zooxanthelles des composés azotés, des phosphates et du CO2 métabolique (Davies, 1984). C’est cette relation symbiotique très particulière, qui implique un recyclage des nutriments et un couplage entre les niveaux trophiques qui est à l’origine du succès écologique des coraux constructeurs de récifs (Muller-Parker & D’Elia, 1997).

Cependant, la présence de ces organismes photosynthétiques limite la distribution des coraux aux zones d’éclairement important. Ainsi, leur distribution verticale s’étend de la surface jusqu’à environ 100 mètres de profondeur (Goreau & Wells, 1973), la limite inférieure de cette distribution variant en fonction des conditions de turbidité.

Ils recouvrent dans leur totalité 617 000 km2 soit  seulement 0,19% de la surface des océans (Smith, 1978). Les récifs coralliens sont donc rares, mais ils représentent une ressource écologique et économique essentielle à l’échelle mondiale. En effet, la diversité biologique y est une des plus élevée au monde avec celle des forêts tropicales et ils abritent à eux seuls environ 25% des espèces marines recensées (Hoegh-Guldberg, 1999). De plus, les récifs coralliens procurent des bénéfices directs aux populations croissantes des pays situés dans les faibles latitudes, qui sont pour la plupart des pays en développement (voir 1.1.2.). On estime que 500 millions de personnes dépendent directement ou indirectement des ressources provenant des récifs coralliens et que 30 millions parmi les personnes les plus pauvres de la planète dépendent exclusivement des récifs pour leur alimentation. Cependant, ce chiffre pourrait doubler d’ici 50 ans (Wilkinson, 2004).

La distribution biologique des coraux constructeurs de récifs peut être divisée en deux grandes provinces : la province Atlantique (dont la zone Caraïbes est la région la plus étendue), qui  regroupe environ 15% des espèces de coraux, et la province Indo-Pacifique qui rassemble plus de 85% des espèces de coraux. Ces deux provinces présentent peu d’espèces en commun et le maximum de diversité se situe dans le Sud-Est asiatique.

 

1. 1. 2. L’importance des récifs coralliens

Les récifs coralliens rendent de nombreux services aux hommes ainsi qu’à l’équilibre de la biosphère. Le premier « service rendu » par les récifs est sans aucun doute la protection physique des côtes, des autres écosystèmes, et des installations humaines contre les vagues et les cyclones, ainsi que cela a été mis en évidence en décembre 2004 dans l’Océan Indien pendant le tsunami dévastateur (UNEP-WCMC, 2006). Par ailleurs, les hommes utilisent les récifs et les produits du récif pour diverses raisons. La première consiste en l’exploitation des ressources vivantes pour l’alimentation, la recherche et l’utilisation de composés intéressant l’industrie pharmaceutique, l’aquariophilie ou encore l’ornementation (coquillages). Les structures récifales sont utilisées par ailleurs comme matériau de construction pour la fabrication des habitations locales. Enfin, en raison de leur immense beauté et de leur caractère exotique, les récifs coralliens sont devenus une destination touristique incontournable engendrant ainsi des bénéfices économiques importants (plongée sous-marine, croisières…). En plus de ces services « économiques », les récifs coralliens rendent des services « écologiques » moins évidents au premier abord. En effet, en plus de leur forte contribution à la biodiversité, ils jouent un rôle très important dans les cycles de l’azote, du phosphore et du carbone à l’échelle mondiale. De plus, grâce à la diversité de forme des squelettes des Scléractiniaires, les récifs procurent des abris et des nurseries idéaux pour de nombreuses espèces et contribuent ainsi à la forte diversité de ces écosystèmes.

 

 

 

 

1. 1. 3. État de santé des récifs coralliens en 2006 : perturbations anthropiques et changements climatiques globaux

L’habitat naturel des récifs coralliens, en particulier celui des récifs frangeants situés à la jonction de la terre, la mer et l’air est par nature très changeant (variation des conditions physico-chimiques) et est donc un environnement potentiellement stressant pour ses occupants. Pour faire face à ces perturbations naturelles, les organismes récifaux ont développé des mécanismes d’adaptation au cours du temps et prospèrent ainsi au fil des alternances destruction/récupération. Cependant, l’augmentation récente des dégradations et des épisodes de mortalité dans les récifs coralliens (« crise » des récifs, Buddemeier et al., 2004) démontre que le taux et la nature des changements environnementaux actuels excèdent de plus en plus fréquemment les capacités adaptatives des organismes récifaux. On estime actuellement que 20% des récifs du monde ont été irrémédiablement détruits (Wilkinson, 2004).

La crise actuelle que traversent les récifs est très certainement le résultat d’interactions complexes entre les stress anthropiques et les stress liés aux changements climatiques globaux (Knowlton, 2001). Ces deux catégories peuvent induire des stress chroniques ou aigus de façon directe ou indirecte, ne laissant aux récifs coralliens que peu ou pas d’espaces hospitaliers pour se développer sainement. Les perturbations anthropiques incluent notamment :

-       les prélèvements inconsidérés d’organismes ou de matériaux coralliens (surpêche), souvent avec des méthodes destructives (pêche au cyanure, à la dynamite),

-       les pollutions de toutes sortes et particulièrement l’enrichissement des eaux côtières en nutriments et autres substances toxiques (mauvaises pratiques agricoles, exploitations minières),

-       l’augmentation de la charge sédimentaire apportée par les rivières,

-       la destruction directe de l’habitat corallien lors de la construction de ports et d’aérodromes, de remblaiement des zones coralliennes et lagonnaires frangeantes, éventuellement d’échouages de bateaux sur les récifs.

 

Le rapport 2004 sur l’état de santé des récifs (Wilkinson, 2004) indique que 24% des récifs dans le monde sont actuellement en grave danger de destruction du fait des impacts des activités humaines et que 26% le seront également dans l’avenir. Cependant, la cause la plus importante de dégradation des récifs au cours de la dernière décennie a été la mortalité des coraux suite à des phénomènes de blanchissement induits par les changements climatiques globaux (voir 1.3.3. pour les détails du mécanisme).

Un des facteurs principaux des ces changements climatiques affectant les organismes récifaux est l’augmentation de la température des océans. Dans le rapport IPCC de 2001 (Intergovernmental Panel on Climate Change), il est fait référence à une élévation de 0,4 à 0,8°C de la température moyenne de l’atmosphère depuis la fin du 19ème siècle et une augmentation de 1 à 3°C est prévue d’ici à 2100. L’IPCC attribue une part substantielle de cette augmentation à l’élévation des concentrations en gaz à effet de serre dans l’atmosphère (McCarthy et al., 2001).

De façon chronique, cette augmentation de la température affecte directement les populations récifales en augmentant par exemple la fréquence des épisodes de blanchissement des coraux (voir Hoegh-Guldberg, 1999 pour revue) et indirectement en augmentant la fréquence des épidémies et en faisant apparaître des espèces invasives perturbant l’équilibre écologique des écosystèmes. De façon ponctuelle, l’augmentation de la température est impliquée dans des événements climatiques exceptionnels à l’échelle mondiale comme El Niño. Ainsi lors de l’épisode El Niño de 1998, 16% des récifs du monde ont été détruits suite à un phénomène de blanchissement généralisé (Wilkinson, 2004).

D’autres épisodes de blanchissement, plus ou moins marqués, ont été recensés depuis, notamment en 2002 où environ 60% des coraux du parc marin de la Grande Barrière de corail ont été affectés (Berkelmans et al., 2004). Les rapports précisent que ces événements sont susceptibles de se reproduire bien plus fréquemment dans les 50 ans à venir (Wilkinson, 2004).

 

Bien que les anomalies thermiques soient la cause principale du blanchissement des coraux, d’autres facteurs environnementaux, notamment ceux affectés par les activités anthropiques, peuvent avoir une action synergique avec la température et diminuer encore plus la tolérance des coraux. Ainsi, les radiations lumineuses représentent le premier facteur ayant une action significative dans le blanchissement des coraux lié au stress thermique, aussi bien dans leur composante visible (photosynthetically active radiations, PAR, 400-700 nm ; Dunne & Brown, 2001), qu’ultra-violette (UV, 290-400 nm ; Shick et al., 1996). Depuis ces dernières années, le niveau de radiations UV à la surface des océans a considérablement augmenté en raison de l’amincissement de la couche d’ozone suite aux rejets anthropiques de gaz CFC (chlorinated fluorocarbons). Les propriétés optiques des eaux tropicales permettent aux rayonnements UV de pénétrer jusqu’à une profondeur de plus de 15 m et d’atteindre la plupart des récifs coralliens (Gleason & Wellington, 1993 ; Lesser, 2000). Les UV ont la capacité d’affecter la photosynthèse et la croissance des zooxanthelles (Shick et al., 1996) en entraînant des altérations au niveau de l’ADN, des protéines et des lipides. Une partie de notre travail a consisté à utiliser la technique de PAM fluorimétrie dans le but étudier l’effet des radiations UV combinées à un stress thermique sur la photosynthèse des coraux (Annexe 4).

 

Un autre facteur des changements globaux affectant les récifs coralliens est l’augmentation rapide et importante de la concentration en dioxyde de carbone (pCO2) dans l’atmosphère en raison des rejets croissants liés aux activités humaines. Les océans absorbent environ un tiers des rejets anthropiques de CO2, ce qui entraîne des changements significatifs dans la chimie de l’eau de mer, et affecte la calcification des organismes récifaux (Houghton et al., 2001). En effet, une augmentation de la pCO2 induit une acidification des océans et une diminution de la concentration en carbonates utilisés par les coraux et les autres organismes calcificateurs pour élaborer leur squelette calcaire. Le rapport IPCC de 2001 indique que la pCO2 atmosphérique est passée de 280 ppm en 1880 à 367 ppm en 2000 (Houghton et al., 2001) et pourrait atteindre la valeur alarmante de 1099 ppm en 2100 (McCarthy et al., 2001). Des études menées en laboratoire ont démontré qu’un doublement de la concentration actuelle en CO2 atmosphérique entraînerait une diminution du taux de calcification de 11 à 37% chez les coraux et de 16 à 44% chez les algues calcaires (Gattuso et al., 1999 ; Marubini et al., 2003).

Suite à un épisode de fortes mortalités, les communautés de coraux peuvent être remplacées par des algues et d’autres organismes non récifaux comme c’est le cas dans la région Caraïbe où la plupart des espèces de coraux constructeurs de récifs ont été décimées par des maladies (Wilkinson, 2004). D’une manière générale, les récifs éloignés des côtes sont principalement affectés par les changements climatiques alors que les récifs côtiers subissent en plus les stress d’origine anthropique.

 

1. 1. 4. L’impact des changements climatiques globaux sur les coraux méditerranéens

Les changements climatiques récents affectent tous les écosystèmes y compris les écosystèmes marins méditerranéens. Ainsi, Walther et ses collaborateurs ont décrit une augmentation moyenne en Méditerranée de 0,3 à 0,7°C depuis ces cent dernières années (Walther et al., 2002). En ce qui concerne les températures de l’eau, ce réchauffement est caractérisé par deux types d’anomalies positives enregistrées pendant les périodes estivales de ces dix dernières années et plus particulièrement en 1999, 2003 et 2005 :

-                 Des augmentations de température sur une courte durée (entre quelques heures et quelques jours) mais d’amplitude élevée (jusqu’à 4°C au-dessus de la température moyenne normalement enregistrée en été). Ainsi, pendant l’été 2003, des variations allant jusqu’à 7,5°C ont été enregistrées sur quelques heures dans les eaux du parc national de l’île de Port-Cros (Harmelin, 2004).

 

-                 Des augmentations prolongées de température (plusieurs semaines) mais d’amplitude modérée (1 à 2°C au dessus de la température estivale normale). Ces augmentations de longue durée sont de plus accompagnées d’une stabilité des conditions météorologiques (absence de vent et de courant) qui a pour conséquence un déplacement vers le bas de la thermocline (limite entre les masses d’eaux froide et chaude). Ainsi, au cours de l’été 1999, des températures atteignant 23°C à 35 mètres de profondeur ont été enregistrées pendant plus d’un mois dans les golfes de Gênes et de Marseille (Cerrano et al., 2000 ; Romano et al., 2000).

 

Parallèlement à ces augmentations anormales de température, plusieurs épisodes de mortalité massive d’organismes benthiques ont été décrits en Méditerranée au cours de ces dix dernières années, affectant les éponges (Cerrano et al., 2001), les gorgones (Cerrano et al., 2000 ; Garrabou et al., 2001) ou encore les coraux (Rodolfo-Metalpa, 2000 ; 2005). La réponse de ces derniers aux variations environnementales est encore méconnue et fait l’objet d’une partie de cette étude réalisée dans le cadre de la thèse de Rodolfo-Metalpa (voir 5.2. et Annexes 2 & 3).

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

1. 2. Taxonomie et anatomie des Scléractiniaires

1. 2. 1. Position taxonomique

Les Scléractiniaires appartiennent à l’embranchement des Cnidaires, la classe des Anthozoaires et la sous-classe des Hexacoralliaires.

Les Cnidaires sont des animaux essentiellement marins, solitaires ou coloniaux, pélagiques ou benthiques. On les retrouve dans toutes les mers et océans du monde. Ce sont des organismes diploblastiques, c’est-à-dire constitués de deux feuillets cellulaires, l’ectoderme et l’endoderme séparés par une couche de mésoglée. Ils possèdent une symétrie radiaire d’ordre 4 ou 6. La plupart des Cnidaires passe par deux phases successives au cours de leur cycle de vie : la phase fixe (polype) et la phase libre (méduse). Le corps a la forme d’un sac (polype) ou d’une ombrelle (méduse) à double paroi s’ouvrant vers l’extérieur par un orifice unique, la bouche. La paroi ectodermique contient des cellules urticantes appelées cnidoblastes caractéristiques de l’embranchement qui en tire son nom. La paroi endodermique, en continuité avec l’ectoderme au niveau de la bouche, tapisse la cavité gastrique appelée aussi cœlenteron.

Les Anthozoaires ont la particularité de ne pas présenter le stade méduse au cours de leur cycle de vie. Ce sont des organismes solitaires (anémones) ou coloniaux (certains coraux) caractérisés par un stade larvaire libre et cilié (planula) et un stade polype, qui correspond à la phase adulte et sexuée. La paroi ectodermique s’invagine pour former un pharynx (stomodeum) qui s’intercale entre le cœlenteron et l’orifice buccal. à la symétrie radiaire se superpose une symétrie bilatérale du fait de l’aplatissement du pharynx. Le cœlenteron est divisé par des cloisons endodermiques radiaires, les mésentères, rattachées au pharynx dans leur partie supérieure.

 

Les Hexacoralliaires possèdent 6 ou n x 6 cloisons et un nombre égal de tentacules disposés en cercles concentriques autour de la bouche.

 

Les Scléractinaires sont pour la plupart des organismes sessiles (incapables de se déplacer), solitaires ou coloniaux, c’est-à-dire constitués d’un ou de plusieurs polypes. Les polypes sécrètent un squelette calcaire (aragonite) qui participe ou non à l’élaboration des récifs coralliens. Une terminologie spécifique est utilisée pour caractériser les espèces de coraux en fonction de la présence ou non de zooxanthelles et de leur capacité à édifier des récifs coralliens (Schuhmacher & Zibrowius, 1985) :

-                 Un corail zooxanthellé possède des Dinoflagellées endosymbiotiques, les zooxanthelles ; il peut être aussi qualifié de symbiotique.

-                 Un corail azooxanthellé ne possède pas de zooxanthelles ; il est alors qualifié du terme asymbiotique. Certaines espèces de coraux comprennent à la fois des individus azooxanthellés et des individus zooxanthellés.

-                 Un corail aposymbiotique est dépourvu momentanément de ses zooxanthelles.

-                 Une espèce de corail hermatypique participe de façon significative à l’élaboration de récifs coralliens.

-                 Une espèce ahermatypique ne participe pas à l’élaboration de récifs coralliens.

 

1. 2. 2 Anatomie

Le polype des Scléractiniaires peut être comparé à un sac fixé sur son substrat possédant un orifice unique qui assure les fonctions de bouche et d’anus et qui est entouré d’une ou plusieurs couronnes de tentacules en fonction des espèces.

Les tentacules, creux, sont en fait une extension du cœlenteron vers la partie supérieure du polype. Ils sont parfois terminés par un renflement, l’acrosphère. Les tentacules sont reliés à leur base au disque oral qui représente la partie distale du polype. Les tentacules et le disque oral sont constitués par le tissu oral. Sur les côtés, le tissu oral forme des parois qui relient le disque oral à la partie basale du polype.

Le tissu oral est constitué d’un ectoderme et d’un endoderme séparés par une couche de mésoglée. L’ectoderme oral contient des cellules urticantes (cnidocytes) et des cellules ciliées toutes deux impliquées dans les  mécanismes de la nutrition hétérotrophe des coraux. Les cellules de l’endoderme oral, qui tapissent l’intérieur du cœlenteron, contiennent les Dinoflagellés endosymbiotiques, les zooxanthelles. Au niveau de la bouche, le tissu oral s’invagine pour former le stomodeum, sorte de canal entre le cœlenteron et le milieu externe.

Le cœlenteron est cloisonné par les mésentères. Pour se nourrir, les Scléracitinaires utilisent aussi des filaments mésentériques, prolongements des mésentères riches en cnidocytes, qu’ils sortent par la bouche ou par des ouvertures temporaires au niveau des parois.

Dans la partie basale, le polype est délimité par le tissu aboral, constitué aussi d’un endoderme et d’un ectoderme séparés par une couche de mésoglée. L’endoderme aboral, qui tapisse le fond du cœlenteron, contient quelques zooxanthelles mais en concentration beaucoup plus faible que dans l’endoderme oral. L’ectoderme aboral, appelé ectoderme calicoblastique, est en contact avec le squelette. Les cellules de l’ectoderme calicoblastique sont à l’origine de la formation du squelette des coraux par le mécanisme de biominéralisation.

Chez les coraux coloniaux, les polypes sont reliés entre eux par le tissu oral en contact avec l’eau de mer et le tissu aboral reposant sur le squelette. L’ensemble de ces deux tissus est alors appelé cœnosarc.

Le squelette d’un polype, appelé polypier (corallite en anglais), a la forme d’un tube qui contient des cloisons verticales qui convergent vers le centre, les septes. La partie axiale du polypier est occupée par une structure squelettique verticale, la columelle. Les polypiers sont reliés entre eux par des plaques horizontales qui forment le cœnosteum.

 

1. 2. 3. Les espèces étudiées

La figure 8 illustre la position taxonomique des différentes espèces présentées au cours de cette étude. Les espèces soulignées correspondent à des coraux tempérés méditerranéens. Les paragraphes suivants donnent une brève description de chaque espèce.

 

Stylophora pistillata

Espèce coloniale hermatypique zooxanthellée, Stylophora pistillata est très répandue dans toute la province Indo-Pacifique, de la Mer Rouge jusqu’au Japon et à l’Australie ainsi que dans le Pacifique central (Polynésie). Typiquement brun jaune, les colonies de Stylophora pistillata peuvent aussi prendre une coloration verte, rose ou chocolat en fonction de leur environnement lumineux. La lumière influe aussi sur la morphologie des colonies. Classiquement arborescentes, les colonies peuvent présenter des formes sub-massives. Les polypes sont de petite taille (0,5 à 2 mm) et le squelette présente une columelle développée et des septes assez souvent bien marqués.

Cette espèce, dont l’écologie et la physiologie ont été très largement étudiées depuis plus de vingt ans, possède de plus une large répartition bathymétrique (entre 0 et 67 m dans le golfe d’Aqaba, Gattuso, 1987), ce qui fait d’elle un excellent modèle d’étude au niveau de la photosynthèse des coraux zooxanthellés. Les colonies cultivées au Centre Scientifique de Monaco (CSM) proviennent des eaux jordaniennes du golfe d’Aqaba en Mer Rouge.

 

 

 

 

Acropora sp.

 

Le genre Acropora est le genre qui présente le plus grand nombre d’espèces (117 ; Wallace, 1999) et est représenté majoritairement dans la province Indo-Pacifique bien que 3 espèces soient répertoriées dans la province Atlantique. L’espèce que nous avons étudiée n’a pas été identifiée clairement et est donc notée Acropora sp. Il s’agit d’une espèce zooxanthellée hermatypique. Ses colonies sont branchues, à petits polypes (1 mm) et présentent une coloration brun orangé dans les conditions de culture du CSM. Les polypiers sont peu proéminents et sont assez espacés (5 mm). Les colonies cultivées au CSM proviennent des eaux jordaniennes du golfe d’Aqaba en Mer Rouge.

 

Montipora sp.

 

Le genre Montipora présente des espèces de formes et de couleurs diverses. L’espèce que nous avons étudiée, Montipora sp., zooxanthellée et hermatypique, est de type laminaire et forme des plateaux horizontaux plus ou moins superposés. Les polypes, de petite taille, ne sont présents que sur la face dirigée vers le haut (vers la lumière). Le squelette des coraux Montipora est caractérisé par une absence de columelle et un cœnosteum poreux parfois très élaboré. Les colonies cultivées au CSM proviennent des eaux jordaniennes du golfe d’Aquaba en Mer Rouge.

 

Pavona cactus

 

Espèce zooxanthellée hermatypique, Pavona cactus est également très bien représentée dans toute la province Indo-Pacifique. De manière générale, les colonies sont composées de branches fines, lamellaires ou foliacées, présentant des polypes sur les deux faces. Elles peuvent atteindre plus de 10 m de diamètre par endroits. De composition fragile, cette espèce préfère les zones peu battues des lagons. Leur coloration varie du rose au brun. Les polypiers sont peu profonds et présentent des parois peu définies. Ils sont reliés entre eux par des septo-côtes (prolongements des septes à l’extérieur du polypier) bien marqués. Les colonies cultivées au CSM proviennent de Polynésie française.

 

 

Oculina diffusa

 

Oculina diffusa est une espèce zooxanthellée hermatypique de la province Caraïbe. Ses colonies, de coloration brun jaune, sont de type arborescent et sont principalement distribuées dans les lagons peu profonds et turbides. Les branches, fines, présentent des polypiers de tailles moyennes (3 à 4 mm) assez espacés et forment des colonies de taille moyenne. Les colonies étudiées au cours de ce travail proviennent du Grand cul de sac marin, lagon situé au nord de l’île de la Guadeloupe.

 

Oculina patagonica

 

Oculina patagonica est une espèce coloniale zooxanthellée, originaire de l’Océan Atlantique et découverte pour la première fois en Méditerranée en 1966 par Zibrowius (Zibrowius, 1974). Elle est bien représentée le long des côtes espagnoles et israéliennes où elle forme de larges colonies et est également présente dans le golfe de Gênes où elle a été décrite pour la première fois. Ses colonies sont encroûtantes, bosselées mais non arborescentes (Zibrowius, 1980). Le squelette est mince dans les zones périphériques de croissance, mais très massif dans les zones plus anciennes où il peut atteindre plusieurs centimètres d’épaisseur. Les polypiers, de taille moyenne (2 à 3 mm en moyenne), sont entièrement immergés dans le cœnosteum, lisse en général. Parfois, les colonies peuvent former des excroissances assimilables à de petites branches en formation. De coloration brun jaune, elles recouvrent des substrats durs jusqu’à une profondeur de 10 mètres environ. Les colonies d’Oculina patagonica utilisées pour cette étude ont été collectées à Albissola, dans le golfe de Gênes en Italie.

 

Cladocora caespitosa

 

Cladocora caespitosa est une espèce coloniale zooxanthellée endémique de la Mer Méditerranée. Ses colonies, de taille moyenne à grande, présentent des formes diverses, gazons, touffes, boules libres ou blocs assez massifs (Zibrowius, 1980). L’espèce Cladocora caespitosa est présente dans toute la Méditerranée dans les eaux turbides et peu profondes. Localement abondante, cette espèce a cependant connu une répartition plus vaste notamment à la fin du Pléistocène où elle formait alors de larges bancs, assimilables à de véritables récifs coralliens. Les raisons de sa régression ne sont pas connues, mais pourraient être liées aux changements climatiques. Les polypiers, de 4 à 5 mm de diamètre en moyenne, sont le plus souvent serrés les uns contre les autres et peuvent atteindre 10 cm de haut dans les colonies épaisses. La forte densité en zooxanthelles des colonies de Cladocora caespitosa leur confère une coloration brunâtre soutenue. Les colonies étudiées pour ce travail proviennent du golfe de La Spezia en Italie.

 

1. 3. La symbiose corail/dinoflagellés

1. 3. 1. La symbiose

Les récifs coralliens contiennent une grande variété d’associations mutualistes[2] mais la relation entre les coraux et leurs dinoflagellés symbiotiques est, sans aucun doute, la plus importante d’entre elles. Les Scléractiniaires sont apparus au Trias, et il est maintenant largement accepté que le rapide succès écologique de certains d’entre eux est directement lié à l’acquisition de Dinoflagellés endosymbiotiques qui permet à l’association corail/zooxanthelles de survivre dans les eaux oligotrophes et fortement ensoleillées de la planète. Les coraux acquièrent la majorité de leurs besoins en énergie et en nutriments par deux mécanismes : la photosynthèse par les zooxanthelles (autotrophie, voir 2.4.) ou l’ingestion directe de zooplancton et de particules organiques (hétérotrophie). Le taux de transfert de carbone organique par les zooxanthelles au corail est très élevé car la croissance des zooxanthelles in hospite est très inférieure à celle des zooxanthelles libres tandis que leur production primaire reste maximale (Wilkerson et al., 1988). Marubini (1996) a ainsi démontré chez Porites porites maintenu à fort éclairement que les zooxanthelles utilisaient 10% du carbone fixé par la photosynthèse pour leur respiration et leur croissance et transféraient les 90% restant vers l’hôte. Ce dernier l’utilise pour couvrir ses besoins métaboliques (respiration, croissance, reproduction). En retour, le corail fournit aux zooxanthelles des composés azotés (Muscatine, 1990), des phosphates et du CO2 métabolique (Davies, 1984). Ceci crée un recyclage des produits cataboliques de l’hôte qui seront re-métabolisés par les algues en produits utilisables par l’hôte (Smith & Douglas, 1987). Le transfert de photosynthétats contribue significativement au bon fonctionnement de la symbiose (Mueller-Parker & D’Elia, 1997). Par ailleurs, de nombreuses autres interactions ont été décrites entre les zooxanthelles et leurs hôtes, les coraux. Par exemple, Shick et ses collaborateurs (Shick et al., 1999) ont mis en évidence une production spécifique à l’association corail/zooxanthelles de molécules spécialisées dans la protection contre les radiations UV.

Cette association particulière correspond donc bien à la définition d’association symbiotique décrite par Scott en 1979 (Scott, 1979) puis par Sélosse en 2001 (Sélosse, 2001). En effet, ces auteurs décrivent la symbiose comme une association physique et durable au cours de la vie des deux organismes, et qui est à l’origine de différentes propriétés : une production de métabolites qui ne seraient pas formés par l’un ou l’autre des organismes de façon séparée, des interactions physiologiques entre les partenaires de l’association et une meilleure résistance aux stress environnementaux.

 

1. 3. 2. Les zooxanthelles

Largement représentés dans le monde marin, les Dinoflagellés se présentent sous une forme libre (parmi les principaux représentants du plancton) ou sous une forme symbiotique, associés à de nombreux invertébrés marins (Mollusques, Foraminifères, Radiolaires, Éponges et Cnidaires ; Trench, 1981 ; Muscatine & Weiss, 1992). Actuellement, le terme « zooxanthelle » regroupe tous les Dinoflagellés impliqués dans des symbioses marines. Les Scléractiniaires ne sont pas les seuls Cnidaires à contenir des zooxanthelles :: on retrouve aussi des Actiniaires (ex : Anemonia viridis), des Gorgonaires (ex : Eunicella singularis), ou encore des Zoanthaires et des Hydrozoaires. Le premier Dinoflagellé endosymbiotique référencé à été isolé chez une méduse (Cassiopeia xamachana) et identifié sous le nom de Symbiodinium microadriaticum (Freudenthal, 1962). Jusqu’à l’apparition récente des  techniques nouvelles d’étude de la diversité génétique, tous les Dinoflagellés vivants en symbiose avec des Anthozoaires étaient regroupés au sein de cette espèce. Cependant, les études actuelles en biologie moléculaire ont permis de mettre en évidence une diversité nouvelle au sein du genre Symbiodinium (Baker et Rowan, 1997 ; LaJeunesse, 2001). De nombreuses catégories de zooxanthelles sont actuellement identifiées et classées provisoirement sous forme de clades (A, B, C, D, E, F ; Baker, 2003 ; LaJeunesse, 2002). Ces études ont également permis de découvrir qu’une espèce hôte, voire une colonie, pouvait contenir plusieurs clades de zooxanthelles à l’intérieur de ses cellules endodermiques (Rowan et al., 1997).

 

Les zooxanthelles ont une forme sphéroïde d’un diamètre moyen de 10 µm (Titlyanov, 1982). À l’état libre, elles sont pourvues de deux flagelles, un longitudinal et un transversal comme tous les dinoflagellés, qu’elles perdent au sein de l’association symbiotique. Organismes unicellulaires autotrophes, les zooxanthelles présentent de nombreux chloroplastes. La photo de la figure 16 a été prise en microscopie confocale avec une lumière d’excitation à 568 nm ce qui permet de visualiser la fluorescence de la chlorophylle contenue dans les chloroplastes.

 

1. 3. 3. Le blanchissement

Le blanchissement des coraux traduit une perte rapide de leur coloration suite à une diminution du nombre de zooxanthelles et/ou de la concentration en pigments, notamment la chlorophylle. Les colonies de coraux prennent alors un aspect blanc éclatant en laissant apparaître leur squelette calcaire au travers de leur tissu transparent.

Les populations de zooxanthelles dans les coraux constructeurs de récifs présentent en moyenne une concentration entre 0,5 et 5 millions de cellules par cm2 (Drew, 1972 ; Porter et al., 1984 ; Hoegh-Guldberg & Smith, 1989). Leur taux d’expulsion ou de migration vers le milieu extérieur est généralement faible (Hoegh-Guldberg, 1999). Cependant, des variations locales plus importantes ont été décrites en fonction des conditions physico-chimiques de l’environnement des coraux (lumière : Gleason & Wellington, 1993, température : Coles & Jokiel, 1978 ; Hoegh-Guldberg & Smith, 1989, cyanure : Jones & Hoegh-Guldberg, 1999 et même infection bactérienne : Kushmaro et al., 1996).

Cependant, la cause principale des phénomènes de blanchissement à grande échelle est l’augmentation de la température des eaux de surface (Fitt et al., 2001), en conjonction ou non avec d’autres facteurs. Au cours de ces épisodes, le blanchissement des coraux est le résultat d’une rupture de l’association symbiotique, essentielle à la survie des coraux. Les mécanismes entraînant la perte des zooxanthelles sont encore mal connus et font l’objet de nombreuses études (Gates et al., 1992 ; Jones et al., 1998 ; voir Hoegh-Guldberg, 1999 pour revue). La particularité du blanchissement résulte dans le fait que le tissu animal reste vivant à la surface du squelette tout en étant partiellement dépourvu de zooxanthelles. Ainsi, il ne faut pas confondre ce phénomène avec des phénomènes de pertes des tissus comme on peut en constater lors d’épisodes de salinité réduite au cours desquels les coraux survivent jusqu’à une salinité de 23 puis perdent leurs tissus entraînant leur mort et révélant leur squelette nu (Hoegh-Guldberg & Smith, 1989).

En plus de la diminution de la concentration en zooxanthelles, les études récentes ont mis en évidence une diminution significative de l’efficacité de la photosynthèse des zooxanthelles à l’intérieur des coraux atteints par le blanchissement. En effet, l’apparition de la technique de PAM fluorimétrie (voir Chapitre III) en écophysiologie corallienne permet dorénavant aux scientifiques d’étudier et d’identifier les composantes de la photosynthèse effectivement atteintes lors des épisodes de blanchissement. Alors que les premières études se sont concentrées sur l’effet de la température (Iglesias-Prieto et al., 1992 ; Warner et al., 1996), les études actuelles tendent à étudier les effets croisés de plusieurs paramètres potentiellement impliqués dans le phénomène de blanchissement comme la température associée à l’intensité de la lumière visible, les radiations UV ou encore la nutrition hétérotrophe. Les mécanismes impliqués sont très complexes et leur étude nécessite une bonne connaissance de la photosynthèse et de la PAM fluorimétrie. Ainsi, les chapitres II et III proposent respectivement des informations sur la photosynthèse  et sur la PAM fluorimétrie.

Bibliographie

 

Alberts B, Bray D, Lewis J, Raff M, Roberts K, Watson JD (1990). Biologie Moléculaire de la Cellule, deuxième édition. Ed. Flammarion Medecine-Sciences, 1219 p.

Al-Horani FA, Al-Moghrabi SM, De Beer D (2003). Microsensor study of photosynthesis and calcification in the scleractinian coral Galaxea fascicularis : active internal carbon cycle. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 288, 1-15.

Allemand D, Furla P, and Bénazet-Tambutté S (1998). Mechanisms of carbon acquisition for endosymbiont photosynthesis in Anthozoa. Canadian Journal of Botany, 76(6), 925-941.

Anderson MA, Morel FMM, Guillard RRL (1978). Growth limitation of a coastal diatom by low zinc ions activity. Nature, 276, 70-71.

Baker AC & Rowan R (1997). Diversity of symbiotic dinoflagellates (zooxanthellae) in scleractinian corals of the Carribean and eastern Pacific. Proceedings of the 8th International Coral Reef Symposium, Panama, 2, 1301-1306.

Baker AC (2003). Flexibility and specificity in coral-algal symbiosis : diversity, ecology and biogeography of Symbiodinium. Annual Review of Ecology and Systematics, 34, 661-689.

Barber J, Malkin S & Telfer A (1989). The origin of chlorophyll fluorescence in vivo and its quenching by the photosystem II reaction centre. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B, 323, 227-239.

Barnes DJ & Chalker BE (1990). Calcification and photosynthesis in reef-building corals and algae. In Ecosystems of the world, 25 : Coral reefs. Ed. Dubinsky Z, pp. 75-84. Elsevier, Amsterdam.

Beardall J, Mukerji D, Glover HE, Morris I (1976). The path of carbon in photosynthesis by marine phytoplankton. Journal of Phycology, 12, 409-417.

Beer S, Ilan M, Eshel A, Weil A, Brickner I (1998). Use of pulse amplitude modulated (PAM) fluorometry for in situ measurements of photosynthesis of two Red Sea faviid corals. Marine biology, 131, 607-612.

Beer S, Vilenkin B, Weil A, Veste M, Susel L, Eshel A (1998). Measuring photosynthetic rates in seagrasses by pulse amplitude modulated (PAM) fluorometry. Marine Ecology Progress Series, 174, 293-300.

Bennoun P (2002). The present model for chlororespiration. Photosynthesis research, 73, 273-277.

Berkelmans R, De'ath G, Kininmonth S, Skirving WJ (2004). A comparison of the 1998 and 2002 coral bleaching events on the Great Barrier Reef : spatial correlation, patterns, and predictions, Coral Reefs, 23, 74-83.

Berkelmans R, De'ath G, Kininmonth S, Skirving WJ (2004). A comparison of the 1998 and 2002 coral bleaching events on the Great Barrier Reef : spatial correlation, patterns, and predictions, Coral Reefs, 23, 74-83.

Bernier A. www.ustboniface.mb.ca/cusb/abernier/Biologie/Cellule/plastides.html.

Bilger W & Bjorkman O (1990). Role of the xanthophyll cycle in photoprotection elucidated by measurements of light-induced absorbance changes, fluorescence and photosynthesis in leaves of Hedera canariensis. Photosynthesis research, 25, 173-85.

Bjorkman O & Demmig B (1987). Photon yield of O2 evolution and chlorophyll fluorescence at 77 K among vascular plants of diverse origins. Planta, 170, 489-504.

Bradbury & Baker (1981). Analysis of the slow phases of the in vivo chlorophyll fluorescence induction curve. Changes in the redox state of photosystem II electron acceptors and fluorescence emission from photosystem I and II. Biochimica et Biophysica Acta, 635, 542-51.

Briantais JM, Vernotte C, Picaud M, Krause GH (1979). A quantitative study of the slow decline of chlorophyll a fluorescence in isolated chloroplasts. Biochimica et Biophysica Acta, 548, 128-138.

Brown BE, Ambarsari I, Warner ME, Fitt WK, Dunne RP, Gibb SW, Cummings DG (1999). Diurnal changes in photochemical efficiency and xanthophyll concentrations in shallow water reef corals : evidence for photoinhibition and photoprotection. Coral reefs, 18, 99-105.

Brown BE, Downs CA, Dunne RP, Gibb SW (2002). Preliminary evidence for tissue retraction as a factor in photoprotection of corals incapable of xanthophyll cycling. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 277, 129-144.

Büchel C & Wilhelm C (1990). Wavelength independent state transitions and light regulated chlororespiration as mechanisms to control the energy status in the chloroplast of Pleurochloris meiringensis. Plant physiology and Biochemistry, 28, 307-314.

Büchel C & Wilhelm C (1993). In vivo analysis of slow chlorophyll fluorescence induction kinetics in algae : progress, problems and perspectives. Photochemistry and Photobiology, 58, 137-148.

Buddemeier RW, Kleypas JA & Aronson. R (2004) . Coral reefs and Global climate change : Potential Contributions of Climate Change to Stresses on Coral Reef Ecosystems, Prepared for the Pew Center on Global Climate Change. 42 p.

Bythell JC, Douglas AE, Sharp VA, Searle JB, Brown BE (1997). Algal genotype and photoacclimatory responses of the symbiotic alga Symbiodinium in natural populations of the sea anemone Anemonia viridis. Proceedings of the Royal Society of London B, 264, 1277-1282.

Carr H & Björk M (2003). A methodological comparison of photosynthetic oxygen evolution and estimated electron transport rate in tropical Ulva (Chlorophyceae) species under different light and inorganic carbon conditions. Journal of Phycology, 39, 1125-1131.

Cerrano C, Bavestrello G, Bianchi CN, Cattaneo-Vietti R, Bava S, Morganti C, Morri C, Picco P, Sara G, Schiaparelli S, Siccardi A, Sponga F. (2000). A catastrophic mass-mortality episode of gorgonians and other organisms in the Ligurian Sea (NW Mediterranean), summer 1999. Ecology Letters, 3, 284-293.

Cerrano C, Magnino G, Sarà A, Bavestrello G, Gaino E (2001). Necrosis in a population of Petrosia ficiformis (Porifera, Demospongiae) in relation with environmental stress. Italian Journal of Zoology, 68, 131-136.

Cole SL & Jokiel PL (1978). Synergistic effects of temperature, light and salinity on the coral Montipora verrucosa. Marine Biology, 49, 187-195.

Davies PS (1984). The role of zooxanthellae in the nutritional energy requirements of Pocillopora eydouxi. Coral reefs, 2,181-186.

Davies PS (1989). Short-term growth measurements of corals using an accurate buoyant weighing technique. Marine Biology, 101, 389-395.

Drew EA (1972). The biology and physiology of alga-invertebrate symbiosis. II. The density of symbiotic algal cells in a number of hermatypic hard corals and alcyonarians from various depths. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 9, 71-75.

Dunne RP & Brown BE (2001). The influence of solar radiation on bleaching of shallow water reef corals in the Andaman Sea, 1993-1998. Coral Reefs, 20, 201-210.

Duysens LNM & Sweers HE (1963). Mechanism of two photochemical reactions in algae as studied by means of fluorescence. In Studies of microalgae and photosynthetic bacteria, pp. 353-372. University of Tokyo.

Ernez M & Lannoye R (1991). Quantification des désordres photosynthétiques chez la plante stressée : aspects conceptuels et méthodologiques. In L’amélioration des plantes pour l’adaptation aux milieux arides. Ed. AUPELF-UREF, pp. 9-23. John Libbey Eurotext, Paris.

Falkowski PG & Raven JA (1997). Aquatic photosynthesis. Blackwell Science, Malden, U.S.A., 375 p.

Falkowski PG, Jokiel PL & Kinzie RA (1990). Irradiance and corals. In Ecosystems of the world, 25 : Coral reefs. Ed. Dubinsky Z, pp. 89-107. Elsevier, Amsterdam.

Fitt WK, Brown BE, Warner ME, Dunne RP (2001). Coral bleaching : interpretation of thermal tolerance limits and thermal thresholds in tropical corals. Coral reef, 20, 51-65.

Flameling IA & Kromkamp J (1998). Light dependance of quantum yields for PSII charge separation and oxygen evolution in eukaryotic algae. Limnology and Oceanography, 43, 284-297.

Freudenthal HD (1962). Symbiodinium gen. nov. Symbiodinium microadriaticum sp. nov., a zooxanthella : taxonomy, life cycle and morphology. Journal of Protozoology, 9(1), 45-52.

Furla P, Galgani I, Durand I, Allemand D (2000). Sources and mechanisms of inorganic carbon transport for coral calcification and photosynthesis. Journal of Experimental Biology, 203, 3445-3457.

Furla P, Allemand D, Shick M, Ferrier-Pages C, Richier S, Plantivaux A, Merle P-L, Tambutte S (2005). The symbiotic anthozoan : a physiological chimera between alga and animal. Integrative and Comparative Biology, 45, 595-604.

Garrabou J, Perez T, Sartoretto S, Harmelin JG (2001). Mass mortality event in Red coral Corallium Rubrum populations in the Provence regions (France, NW Mediterranean). Marine Ecology Progress Series, 217, 263-272.

Gates RD, Baghdasarian G & Muscatine L (1992). Temperature stress causes host cell detachment in symbiotic cnidarians ; implications for coral bleaching. Biological Bulletin, 182, 324-332.

Gattuso J-P (1987). Écomorphologie, métabolisme, croissance et calcification du Scléractiniaire à zooxanthelles Stylophora pistillata (Golfe d’Aquaba, Mer Rouge) – Influence de l’éclairement. Thèse d’Université Aix Marseille II, 289 p.

Gattuso J-P, Allemand D, Frankignoulle M (1999). Photosynthesis and calcification at cellular, organismal and community levels in coral reefs : a review on interactions and control by carbonate chemistry. American Zoologist, 39, 160-183.

Gautret P, Cuif J-P & Freiwald A (1997). Composition of soluble mineralizing matrices in zooxanhellate and non-zooxanthellate Scleractinians corals : Biochemical assessment of photosynthetic metabolism trough the study of a skeletal feature. Facies, 36, 189-194.

Genty B, Briantais JM & Baker NR (1989). The relationship between the quantum yield of photosynthetic electron transport and quenching of chlorophyll fluorescence. Biochimica et Biophysica Acta, 990, 87-92.

Gilmore AM, Hazlett TL, Debrunner PG, Govindjee (1996). Photosystem II chorophyll a fluorescence lifetimes and intensity are independent of the antenna size differences between barley wild-type and chlorina mutants : photochemical quenching and xanthophyll cycle-dependent non-photochemical quenching of fluorescence. Photosynthesis research, 48, 171-187.

Gleason DF & Wellington GM (1993). Ultraviolet radiation on coral bleaching. Nature, 365, 836-838.

Gorbunov MY, Falkowski PG, Kolber ZS (2000). Measurement of photosynthetic parameters in benthic organisms in situ using a SCUBA-based fast repetition rate fluorometer. Limnology and Oceanography, 45, 242-245.

Gorbunov MY, Kolber ZS, Lesser MP, Falkowski PG (2001). Photosynthesis and photoprotection in symbiotic corals. Limnology and Oceanography, 46, 75-85.

Goreau TF & Wells JW (1973). The shallow water Scleractinia of Jamaica : revised species and their vertical distribution range. Bulletin of Marine Science, 17, 442-453.

Grigg RW & Dollar SJ (1990). Natural and anthropogenic disturbance on coral reefs. In Ecosystems of the world, 25 : Coral reefs. Ed. Dubinsky Z, pp. 432-542. Elsevier, Amsterdam.

Halfar J, Godinez-Orta L, Riegl B, Valdez-Holguin JE, Borges JM (2005). Living on the edge : high latitude Porites carbonate production under temperate eutrophic conditions. Coral Reefs, 24, 582- 592.

Hanelt D & Nultsch (1995). Field studies of photoinhibition show non-correlations between oxygen and fluorescence measurements in the Arctic red alga Palmaria palmata. Journal of Plant Physiology, 145, 31-38.

Harmelin J-G (2004). Environnement thermique du benthos côtier de l'île de Port-Cros (parc national, France, Méditerranée nord-occidentale) et implications biogéographiques. Scientific Reports of the Port-Cros National Park, 20, 173-194.

Harrison WG & Platt T (1986). Photosynthesis-irradiance relationships in polar and temperate phytoplankton populations. Polar biology, 5, 153-164.

Henley W (1993). Measurement and interpretation of photosynthetic light-response curves in algae in the context of photoinhibition and diurnal changes. Journal of Phycology, 29, 729-739.

Hill R & Ralph PJ (2005). Diel and seasonal changes in fluorescence rise kinetics of three scleractinian corals. Functional Plant Biology, 32, 549-559.

Hill R, Frankart C, Ralph PJ (2005). Impact of bleaching conditions on the components of non-photochemical quenching in the zooxanthellae of a coral. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 322, 83-92.

Hoegh-Guldberg O & Jones R (1999). Diurnal patterns of photoinhibition and photoprotection in symbiotic dinoflagellates from reef-building corals. Marine Ecology Progress Series, 183, 73-86.

Hoegh-Guldberg O & Smith GJ (1989). Influence of the population density of zooxanthellae and supply of ammonium on the biomass and metabolic caracteristics of the reef corals Seriatopora hystrix and Stylophora pistillata. Marine Ecology Progress Series, 57, 173-186.

Hoegh-Guldberg O (1999). Climate change, coral bleaching and the future of the world’s coral reefs. Marine and Freshwater research, 50, 839-866.

Hoogenboom M, Anthony KRN, Connolly SR (2006). Energetic cost of photoinhibition in corals. Marine Ecology Progress Series, 313, 1-12.

Hougton JT, Ding DJ, Griggs M, Noguer M, Van der Linden PJ, Xiaosu D (Ed.) (2001). IPCC third Assessment Report : The Scientific Basis. Cambridge University Press, 944 p.

Iglesias-Prieto R & Trench RK (1997). Acclimation and adaptation to irradiance in symbiotic dinoflagellates. II. Response of chlorophyll-protein complexes to different photon-flux densities. Marine Biology, 130, 23-33.

Iglesias-Prieto R, Matta JL, Robins WA, Trench RK (1992). Photosynthetic response to elevated temperature in the symbiotic dinoflagellate Symbiodinium microadriaticum in culture. Proceedings of the national Academy of Sciences, 89, 10302-10305.

Johnson GN, Young AJ, Scholes JD, Grime JP, Horton P (1993). The dissipation of excess excitation energy in British plant species. Plant, Cell and environment, 16, 673-679.

Jones RJ (2005). The ecotoxicological effects of Photosystem II herbicides on corals. Marine Pollution Bulletin, 51, 495-506.

Jones RJ & Hoegh-Guldberg O (1999). Effects of cyanide on coral photosynthesis: implications for identifying the cause of coral bleaching and for assessing the environmental effects of cyanide fishing. Marine Ecology Progress Series, 177, 83-91.

Jones RJ & Hoegh-Guldberg O (2001). Diurnal changes in the photochemical efficiency of the symbiotic dinoflagellates (Dinophyceae) of corals : photoprotection, photoinactivation and the relationship to coral bleaching. Plant, Cell and Environment, 24, 89-99.

Jones RJ & Kerswell AP (2003). Phytotoxicity of Photosystem II (PSII) herbicides to coral. Marine Ecology Progress Series, 261, 149-159.

Jones RJ, Hoegh-Guldberg O, Larkum AWD, Schreiber U (1998). Temperature-induced bleaching of corals begins with impairment of the CO2 mechanism in zooxanthellae. Plant, Cell and environment, 21, 1219-1230.

Jones RJ, Muller J, Haynes D, Schreiber U (2003). Effects of herbicides diuron and atrazine on corals on the Great Barrier Reef, Australia. Marine Ecology Progress Series, 251, 153-167.

Kautsky H, Appel W, Amann H (1960). Chlorophyllfluorescenz und kohlensaureassimilation. Biochemische Zeitschrift, 322, 277-292.

Knowlton N (2001). The future of coral reefs. Proceedings of the national Academy of Sciences of the U.S.A., 98, 5419-5425.

Kolber ZS & Falkowski PG (1998). Measurements of variable chlorophyll fluorescence using fast repetition rate techniques : defining methodology and experimental protocols. Biochimica et Biophysica Acta, 1367, 88-107.

Krall JP & Edwards GE (1992). Relationship between photosystem II and CO2 fixation in leaves. Physiologia plantarum, 86, 180-187.

Külh M, Cohen Y, Dalsgaard T, Jorgensen BB, Revsbech NP (1995). Microenvironment and photosynthesis of zooxanthellae in scleractinian corals studied with microsensors for O2, pH and light. Marine Ecology Progress Series, 117, 159-172.

Kushmaro A, Loya Y, Fine M, Rosenberg E (1996). Bacterial infection and coral bleaching. Nature, 380-396.

LaJeunesse TC (2002). Diversity and community structure of symbiotic dinoflagellates from Caribbean coral reefs. Marine Biology, 141, 387-400.

LaJeunesse, TC (2001). Investigating the biodiversity, ecology and phylogeny of endosymbiotic dinoflagellates in the genus Symbiodinium using the ITS region : in search of a « species » level marker. Journal of  Phycology, 37, 866-880.

Lehninger AL (1985). Principes de biochimie. Ed. Flammarion Medecine-Sciences, 1006 p.

Leggat W, Badger MR & Yellowlees D (1999). Evidence for an inorganic carbon-concentrating mechanism in the symbiotic dinoflagellates Symbiodinium sp. Plant Physiology, 121, 1247-1255.

Leggat W, Marendy EM, Baillie B, Whitney M, Ludwig M, Badger MR, Yellowlees D (2002). Dinoflagellates symbioses : Strategies and adaptations for the acquisition and fixation of inorganic carbon. Functional Plant Biology, 29, 309-322.

Lesser MP (2000). Depth-dependant effects of ultraviolet radiation on photosynthesis in the Caribbean coral, Montastrea Faveolata. Marine Ecology Progress Series, 192, 137-151.

Longstaff BJ, Kildea T, Runcie JW, Cheshire A, Dennison WC, Hurd C, Kana T, Raven JA, Larkum AWD (2002). An in situ study of photosynthetic oxygen exchange and electron transport rate in the marine macroalga Ulva latuca (Chlorophyta). Photosynthesis research, 74, 281-293.

Marubini F (1996). The physiological response of hermatypic corals to nutrient enrichment. Ph D. Thesis, Glasgow, U.K., 192 p.

Marubini F, Ferrier-Pages C & Cuif J-P (2003). Suppression of growth in Scleractinian corals by decreasing ambient carbonate ion concentration : A cross-family comparison. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, 270, 179-184.

Maxwell K & Johnson GN (2000). Chlorophyll fluorescence – a practical guide. Journal of Experimental Botany, 21, 659-668.

McCarthy JJ, Canziani OF, Leary NA, Dokken DJ, White KS (Ed.) (2001). Climate Change 2001 : Impacts, Adaptation  and Vulnerability, Contribution of Working Group II to the third Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change (IPCC). Cambridge University Press, 1042 p.

McConnaughey TA & Whelan FF (1997). Calcification generates protons for nutrient and bicarbonate uptake. Earth Science review, 42, 92-117.

Moreau F & Prat R (2005). La Photosynthèse. Biologie et Multimédia, Université Pierre et Marie Curie, UFR de Biologie, www.snv.jussieu.fr/bmedia/Photosynthese-cours/index.htm.

Morel FMM, Hudson RJM, Price NM (1991). Limitation of productivity by trace metals in the sea. Limnology and oceanography, 36(8), 1742-1755.

Morere J-L & Pujol R (2003). Dictionnaire raisonné de biologie. Ed. Frison-Roche, Paris, 1222 p.

Muller-Parker G & D’Elia CF (1997). Interactions between corals and their symbiotic algae. In Life and Death of Coral Reefs. Ed. Birkeland C, pp. 96-113. Chapman & Hall, New York.

Muller-Parker G & Davy SK (2001). Temperate and tropical algae-sea anemone symbioses. Invertebrate Biology, 120 (2), 104-123.

Muscatine L (1980). Productivity of zooxanthellae. In Primary productivity in the sea. Ed. Falkowski PG, Plenum Publishing Corporation, 381-402.

Muscatine L, Falkowski PG, Porter JW, and Dubinsky Z (1984). Fate of photosynthetic fixed carbon in light -and shade- adapted colonies of the symbiotic coral Stylophora pistillata. Proceedings of the Royal Society of London B, 181-202.

Muscatine L (1990). The role of symbiotic algae in carbon and energy flux in reef corals. In Ecosystems of the world, 25 : Coral reefs. Ed. Dubinsky Z, pp. 75-84. Elsevier, Amsterdam.

Muscatine L & Weis V (1992). Productivity of zooxanthellae and biochemical cylces. In Primary productivity and biochemical cycles in the sea. Ed. Falkowski PG Woodhead AD, Plenum press, New York, 257-271.

Ort DR & Baker NR (2002). A photoprotective role of O2 as an alternative electron sink in photosynthesis. Current Opinion in Plant Biology, 5, 193-198.

Peirano A, Morri C, Bianchi CN (1999). Skeleton growth and density pattern of the temperate, zooxanthellate scleractinian Cladocora caespitosa from the Ligurian Sea (NW Mediterranean). Marine Ecology Progress Series, 185, 195-201.

Peltier G & Cournac L (2002). Chlororespiration. Annual review of plant biology, 53, 523-550.

Porter JW, Muscatine L, Dubinsky Z, Falkowski PG (1984). Primary production and photoadaptation in light- and shade-adapted colonies of the symbiotic coral, Stylophora pistillata. Proceedings of the Royal Society of London B, 222, 161-180.

Prasil O, Kolber Z, Berry JA, Falkowski PG (1996). Cyclic electron flow around photosystem II in vivo. Photosynthesis research, 48, 395-410.

Quick WP & Horton P (1984). Studies on the induction of chlorophyll fluorescence in barley protoplasts. I. Factors affecting the observation of oscillations in the yield of chlorophyll fluorescence and the rate of oxygen evolution. Proceedings of the Royal Society of London B, 220, 361-370.

Ralph PJ & Gademann R (2005). Rapid light curves : A powerful tool to assess photosynthetic activity. Aquatic botany 82, 222-237.

Ralph PJ, Gademann R, Larkum AWD, Kuhl M (2002). Spatial heterogeneity in active chlorophyll fluorescence and PSII activity of coral tissues. Marine Biology, 141, 639-646.

Ralph PJ, Larkum AWD, Gademann R, Schreiber U (1999). In situ underwater measurements of photosynthetic activity of coral zooxanthellae and other reef-dwelling dinoflagellate endosymbionts. Marine Ecology Progress Series, 180, 139-147.

Reefbase (2006). A global Information System on Coral Reefs, www.reefbase.org.

Rodolfo-Metalpa R, Bianchi CN, Peirano A, Morri C (2000). Coral Mortality in NW Mediterranean. Coral Reefs, 19(1), 24-24.

Rodolfo-Metalpa R, Bianchi CN, Peirano A, Morri C (2005). Tissue necrosis and mortality of the temperate coral Cladocora caespitosa. Italian Journal of Zoology, 72, 271-276.

Romano JC, Bensoussan N, Younes W, Arlhac D (2000). Anomalies thermiques dans les eaux du golfe de Marseille durant l’été 1999. Une explication partielle de la mortalité d’invertébrés fixés. Compte Rendu de l’Académie des Sciences de Paris, 323, 415-427.

Rowan R, Whitney SM, Fowler A, Yellowlees D (1996). Rubisco in marine symbiotic dinoflagellates : form II enzymes in eukaryotic encoded by a nuclear multigene family. Plant Cell, 8, 539-553.

Rowan R, Knowlton N, Baker A, Javier J (1997). Landscape ecology of algal symbionts creates variation in episodes of coral bleaching. Nature, 388, 265-269.

Schatz GH, Brock H & Holzwarth AR (1988). Kinetic and energetic model for the primary processes in Photosystem II. Biophysical journal, 54, 397-405.

Schiller C (1993). Ecology of the symbiotic coral Cladocora caespitosa (L) (Favidae, Scleractinia) in the Bay of Piran (Adriatic Sea) : II. Energy budget. PSZN I : Marine Ecology, 14(3), 221-238.

Schreiber U & Bilger W (1993). Progress in chlorophyll fluorescence research : major developments during the past years in retrospect. Progress in botany, 54, 151-73.

Schreiber U, Bilger W & Neubauer C (1994). Chlorophyll fluorescence as a non-intrusive indicator for rapid assessment of in vivo photosynthesis. In Ecophysiology of photosynthesis. Ecological studies, vol. 100, ed. E-D. Schulze & M.M. Caldwell, pp. 49-70. Berlin, Heidelberg, New York : Springer.

Schreiber U, Bilger W, Hormann H, Neubauer C (1998). Chlorophyll fluorescence as a diagnostic tool : Basics and some aspects of practical relevance. In Photosynthesis : A Comprehensive treatise, ed. Raghavendra AS, pp. 320-336. Cambridge University Press, Cambridge.

Schreiber U, Gademann R, Ralph PJ, Larkum AWD (1997) Assessment of photosynthetic performance of Prochloron in Lissoclinum patella in hospite by chlorophyll fluorescence measurements. Plant cell physiology, 38, 8, 945-951.

Schreiber U, Hormann H, Asada K & Neubauer C (1995). O2-dependant electron flow in intact spinach chloroplasts : properties and possible regulation of the Mehler-ascorbate peroxidase cycle. In Photosynthesis : From Light to Biosphere, vol. II, ed. P. Mathis. Kluwer Scientific Publisher, pp. 813-818. Dordrecht, The Netherlands.

Schreiber U, Schliwa U & Bilger W (1986). Continuous recording of the photochemical and non-photochemical chlorophyll fluorescence quenching with a new type of modulation fluorometer. Photosynthesis research, 10, 51-62.

Schreiber U (2004). Pulse-Amplitude-Modulation (PAM) fluorometry and saturation pulse method: an overview. In : Chlorophyll a Fluorescence : A Signature of Photosynthesis. Advances in Photosynthesis and Respiration, vol. 19, ed. Papageorgiou GC & Govindjee, pp. 279-319. Springer, Dordrecht, The Netherlands.

Schuhmacher H, Zibrowius H (1985). What is hermatypic? A redefinition of ecological groups in corals and other organisms. Coral Reefs, 4, 1-9.

Scott GD (1969). Plant Symbiosis. Edward Arnold, London.

Selosse MA (2001). La symbiose : Strucutres et functions, rôle écologique et évolutif. Vuibert publications, Paris, 154 p.

Shick JM (1991). A functional biology of sea anemones. Chapman & Hall, London, 395 p.

Shick JM, Lesser MP, Jokiel PJ (1996). Effects of ultraviolet radiation on corals and other coral reef organisms. Global Change Biology, 2, 527-545.

Shick JM, Romaine-Lioud S, Ferrier-Pagès C, and Gattuso JP (1999). Ultraviolet-B radiation stimulates shikimate pathway-dependent accumulation of mycosporine-like amino acids in the coral Stylophora pistillata despite decreases in its population of symbiotic dinoflagellates. Limnology and Oceanography, 44, 1667-1682.

Silva J & Santos R (2004). Can chlorophyll fluorescence be used to estimate photosynthetic production in the seagrass Zostera noltii ? Journal of Marine Biology and Ecology, 307, 207-216.

Smith L (1978). Coral reef area and the contributions of reefs to processes and resources of the world's oceans. Nature, 273, 225-226.

Smith DC & Douglas AE (1987). The biology of symbiosis. Ed. Willis AJ &Sleigh MA, Edward Arnold, Baltimore, 302 p.

Smith DJ, SUggett DJ & Baker NR (2005). Is photoinhibition of zooxanthellae photosynthesis the primary cause of thermal bleaching in corals ? Global Change Biology, 11, 1-11.

Stambler N & Dubinsky Z (1987). Energy relationship between Anemonia sulcata and its endosymbiotic zooxanthellae. Symbiosis, 3, 233-248.

Stambler N, Popper N, Dubinsky Z, Stimson J (1991). Effects of nutrient enrichment and water motion on the coral Pocillopora damicornis. Pacific Science, 45, 299-307.

Swanson R & Hoegh-Guldberg O (1998). Amino acids synthesis in the symbiotic sea anemone Aiptasia pulchella. Marine Biology, 131, 83-93.

Ting IP (1976). Malate dehydrogenase and other enzymes of C4 acid metabolism in marine plants. Australian Journal of Plant Physiology, 3, 121-127.

Titlyanov EA (1982). Adaptation of reef-building corals to low light intensities. Proceedings of the 4th International Coral Reef Symposium, Manilla, 2, 39-43.

Titlyanov EA, Titlyanova TV, Van Woesik R, Yamazato K (2001). Photo-acclimation dynamics of the coral Stylophora pistillata to low and extremely low light. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 263, 211-225.

Trench RK (1981). Cellular and molecular interactions in symbioses between dinoflagellates and marine invertebrates. Pure and Applied Chemistry, 53, 819-835.

Trench RK (1993). Microalgal-invertebrate symbioses : a review. Ed. Smith DC, Jeon KW, Schemmler W, Schenk HEA, 9, 135-176.

Trench RK & Fisher CR (1983). Carbon dioxide fixation in Symbiodinium microadriaticum problems with mechanisms and pathways. In Endocytobiology II.Intracellular spaces as oligogenetic ecosystems. Ed. Schenk HEA & Schemmler W, Walter de Gruyter , Berlin, 659-673.

Tytler EM & Trench RK (1986). Activities of enzymes in ß-carboxylation and of catalase in cell-free preparations from the symbiotic Symbiodinium spp. From a coral, a clam, a zoanthid and two sea anemones. Proceedings of the Royal Society of London B, 228, 483-492.

Ulstrup KE, Hill R & Ralph PJ (2005). Photosynthetic impact of hypoxia on in hospite zooxanthellae in the scleractinian coral Pocillopora damicornis. Marine Ecology Progress Series, 286, 125-132.

UNEP-WCMC (2006). In the front line: shoreline protection and other ecosystem services from mangroves and coral reefs. UNEP-WCMC, Cambridge, UK, 33 p.

Van Kooten O & Snel JFH (1990). The use of  chlorophyll fluorescence nomenclature in plant stress physiology. Photosynthesis research, 25, 147-50.

Veron JEN (2000). Corals of the world. Volume 1. Ed. Stafford-Smith M, Australian Institute of Marine Science and CCR Qld Pty Ltd, Australia, 463 p.

Wallace C (1999). Staghorn corals of the world, A revision of the Genus Acropora. CSIRO Publishing, Victoria, Australia.

Walther G-R, Post E, Convey P, Menzel A, Parmesan C, Beebee TJC, Fromentin J-M, Hoegh-Guldberg O, Bairlein F (2002). Ecological responses to recent climate change. Nature, 416, 389-395.

Warner ME, Fitt WK Schmidt GW (1996). The effects of elevated temperature on the photosynthetic efficiency of zooxanthellae in hospite from four different species of reef coral : a novel approach. Plant Cell environment, 19, 291-299.

Wilkerson FP, Kobayashi D & Muscatine L (1998). Mitotic index and size of symbiotic algae in Caribbean Reef Corals. Coral Reefs, 7, 29-36.

Wilkinson C (Ed.) (2004). Status of Coral Reefs of the World : 2004, Volume 1. Global Coral Reef Monitoring Network and Australian Institute of Marine Science, Townsville, Queensland, Australia, 301 p.

Zibrowius H (1974). Oculina patagonica, scleractiniaire hermatypique introduit en Méditerranée. Helgol Wiss Meeresunters 26, 153-173.

Zibrowius H (1980). Les Scléractiniaires de la Méditerranée et de l’Atlantique nord-oriental. Memoires de l’Institut Oceanographique, Monaco 11, 28-31.

Annexes

 

Article 1 : Bioaccumulation of zinc in the scleractinian coral Stylophora pistillata (C. Ferrier-Pagès, F. Houlbrèque, E. Wyse, C. Richard, D. Allemand, F. Boisson), Coral reefs (2005).

 

Article 2 : Response of zooxanthellae in symbiosis with the Mediterranean corals Cladocora caespitosa and Oculina patagonica to elevated temperatures (Riccardo Rodolfo-Metalpa, Cécile Richard, Denis Allemand, Carlo Nike Bianchi, Carla Morri, Christine Ferrier-Pagès), Marine Biology (2006).

 

Article 3 : Growth and photosynthesis of two Mediterranean corals, Cladocora caespitosa and Oculina patagonica, under normal and elevated temperatures (Riccardo Rodolfo-Metalpa, Cécile Richard, Denis Allemand, Christine Ferrier-Pagès), submitted in Journal of Experimental biology.

 

Article 4 : Effects of temperature and UV radiation on photosynthetic efficiency in four scleractinian coral species. (Ferrier-Pagès C., Richard C., Forcioli D., Pichon M., Allemand D., Shick J.M.), in prep.

 

Poster : Effect of temperature and UV radiations on the photosynthetic efficiency of four scleractininan corals (C. Richard, R. Rodolfo-Metalpa, M. Shick, D. Allemand, C. Ferrier-Pagès), Ocean Sciences Meeting, Hawaii, 20-24 feb. 2006.

 

 

 


[1] Le terme « coraux » n’a pas de signification taxonomique et ne désigne pas uniquement les Scléractiniaires zooxanthellés. Cependant, pour des raisons de commodité, le terme simplifié « coraux » sera souvent utilisé dans ce manuscrit pour désigner les Scléractiniaires zooxanthellés.

[2] La symbiose est une association étroite et stable entre deux organismes différents ; la symbiose mutualiste définit une symbiose dans laquelle les deux partenaires, l’hôte et le symbiote tirent des bénéfices mutuels de l’association.