diplome Gaucher

MINISTERE DE L’ÉDUCATION NATIONALE

ÉCOLE PRATIQUE DES HAUTES ÉTUDES

Sciences de la Vie et de la Terre

MÉMOIRE

présenté

par

Philippe Gaucher

pour l’obtention du diplôme de l’École Pratique des Hautes Études

Premières données sur Phrynohyas hadroceps,

rainette arboricole du plateau des Guyanes

(Amphibia : Anura : Hylidae)

(Révision taxonomique, éco-éthologie de la reproduction)

Soutenu le 31 janvier 2002 devant le jury suivant :

Jacques MICHAUX, Président

Claude P. GUILLAUME, Rapporteur

Alain DUBOIS, Examinateur

Walter HÖDL, Examinateur

Roger PRODON, Examinateur

Laboratoire de l’E.P.H.E. (Biogéographie et Écologie des Vertébrés)

Directeur : Roger PRODON

Encadrant : Claude P. GUILLAUME

ÉCOLE PRATIQUE DES HAUTES ÉTUDES

Sciences de la Vie et de la Terre

Premières données sur Phrynohyas hadroceps,

rainette arboricole du plateau des Guyanes

(Amphibia : Anura : Hylidae)

(Révision taxonomique, éco-éthologie de la reproduction)

Philippe Gaucher

Résumé

L’étude taxonomique, à l’aide d’outils moléculaires, d’une rainette arboricole et nocturne du plateau des Guyanes décrite en 1992 par Duellman et Hoogmoed sous le nom d’Hyla hadroceps, a permis de découvrir que cette espèce appartenait en fait au genre Phrynohyas. Ce travail a également montré que ce genre est monophylétique et qu’au sein de ce dernier, Phrynohyas hadroceps est phylogénétiquement plus proche de P. resinifictrix que de P. coriacea et P. venulosa, trois autres espèces présentes en Guyane.

Parallèlement, l’étude de l’écologie de la reproduction de Phrynohyas hadroceps a permis de découvrir que le mâle de cette espèce, dont le chant évoque un puissant métronome, appelle à partir de trous pleins d’eau de pluie, appelés phytotelmes. Ces derniers sont ici de faible contenance (0,5 l), et localisés dans la canopée à plus de 25 mètres de haut. Ce chant, composé d’une note répétée plusieurs dizaines de milliers de fois par nuit, est audible tout au long de la saison des pluies (de décembre à juillet). Les mâles chanteurs peuvent se déplacer et occuper plusieurs places de chant au cours de la saison de reproduction. Certaines de ces places peuvent être occupées plusieurs saisons de suite et par des mâles différents.

Les femelles réceptives rejoignent le mâle chanteur dans sa place de chant où se déroule l’accouplement auquel succède la ponte d’une centaine d’œufs. Les têtards issus de ces pontes ne sont capables de consommer pour leur croissance que des œufs infertiles fournis par la mère. Ce nourrissage s’effectue tous les deux jours lorsque la femelle s’immerge dans la place de ponte et qu’elle est sollicitée par des frottements et mordillements des têtards. La croissance des têtards issus d’une même ponte est très différentielle et semble régulée par un apport limité des œufs nourriciers. Néanmoins cette croissance est très rapide, puisque les premières métamorphoses se produisent 26 jours après la naissance. Les nouveaux métamorphosés grandissent vite et sont matures après quelques mois.

Le taux de prédation sur les œufs et têtards âgés de quelques jours est important puisque, sur 13 pontes observées, une seule a conduit à des métamorphosés. La disparition des têtards est parfois très rapide et totale, suggérant un prédateur d’une certaine taille tels les serpents arboricoles. Parmi les prédateurs potentiels présents dans les places de ponte, on notera cependant des insectes de la famille des Dytiscidés et des larves d’Odonates ainsi que des têtards carnivores de Dendrobates tinctorius. Ces derniers ont été observés huit fois sur les quatorze places de chant répertoriées au cours de cette étude.

L’étude comparative des modes de reproduction des quatre espèces de Phrynohyas présentes en Guyane montre une évolution certaine au sein de ce genre. Deux espèces, P. coriacea et P. venulosa, se reproduisent de façon classique et considérée comme primitive chez les anoures : ponte dans les eaux de surface stagnantes et développement des têtards assuré par la nourriture disponible dans ces eaux. P. resinifictrix s’est affranchie des milieux aquatiques terrestres pour coloniser les phytotelmes constitués par de larges cavités dans les arbres où les têtards se nourrissent en partie des déchets tombant dans ces cavités (insectes, débris végétaux, cadavres d'autres têtards) et en partie des œufs fertiles de leur propre espèce pondus dans ces sites de reproduction. Chez P. hadroceps, se reproduisant aussi dans des phytotelmes analogues à ceux de P. resinifictrix, mais de taille plus faible, les têtards sont exclusivement oophages d’œufs pour la plupart infertiles délivrés régulièrement par la mère.

Ce mode d’élevage, particulièrement spécialisé, des têtards et les résultats des recherches sur la phylogénie des espèces du genre Phrynohyas permettent de considérer l’espèce P. hadroceps comme étant la plus évoluée de ce genre.

Mots clés :

Anoures, Guyane, Hylidae, Phrynohyas hadroceps, Phylogénie, Phytotelme, Taxonomie.

TABLE DES MATIERES

Introduction 5

I - Matériels et méthodes 7

I-A Taxonomie de l’espèce étudiée 7

I-A 1. Bioacoustique, morphologie 7

I-A 2. Outils moléculaires 7

I-B Présentation de la zone d’étude 11

I-C Collectes de données en milieu naturel 13

I-D Elevage en captivité 14

I-E Méthodes statistiques 15

II - Résultats 16

II-A Taxonomie 16

II-A 1. Morphologie de l’adulte et du têtard 16

II-A 2. Description du chant 19

II-A 3. Génétique 20

II-B Données de reproduction dans la nature 22

II-B 1. Population de chanteurs 22

II-B 2. Places de chant 22

II-B 3. Phénologie du chant au cours de l’étude 23

II-B 4. Phénologie des chants par arbre lors des deux cycles 24

II-B 5. Reproduction et phénologie du chant 24

II-B 6. Mouvements des mâles 28

II-B 7. Phénologie des notes par nuits chantées 30

II-B 8. Succès reproducteur 32

II-C Données de reproduction en captivité 35

II-C 1. Accouplement 35

II-C 2. Pontes fertiles 36

II-C 3. Comportement du mâle vis à vis des têtards 37

II-C 4. Comportement de la femelle vis à vis des têtards 37

II-C 5. Pontes fertiles versus pontes de nourrissage 39

II-C 6. Développement des têtards et maturité sexuelle des métamorphosés 39

III - Discussion et conclusion 41

III-A Histoire évolutive du genre Phrynohyas à travers la génétique

moléculaire et l’écologie 41

III-B Comparaison des stratégies de reproduction entre les deux

espèces de Phrynohyas strictement arboricoles et synthopiques de

Guyane : P. resinifictrix et P. hadroceps. 43

III-C L’importance du chant dans la reproduction de

Phrynohyas hadroceps. 44

III-D Comparaison des cycles I et II 45

III-E Importance et causes de la prédation 45

III-F Mécanismes de régulation de la population de têtards 46

IV - Perspectives 47

Références 49

Introduction

Dans l’état actuel des connaissances, le continent sud américain, et particulièrement ses forêts tropicales, héberge plus de la moitié des espèces d’amphibiens recensées dans le monde (Duellman, 1999). Cette richesse spécifique s’accompagne d’une diversité de modes de reproduction jusqu’alors inégalée parmi les vertébrés (Duellman & Trueb, 1986). Ainsi, 16 modes de reproduction différents, allant de la dépendance à l’indépendance complète des milieux aquatiques, ont été, pour l’instant, recensés chez les anoures des forêts tropicales d’Amazonie (Hödl, 1990). Cette variété des modalités de reproduction aurait été façonnée sous l’influence de trois facteurs principaux : la compétition pour et au sein des sites, la prédation et les conditions abiotiques défavorables des milieux aquatiques (Crump, 1974 ; Magnusson & Hero, 1991). En milieu tropical, ces facteurs, particulièrement le premier, auraient conduit un petit nombre d’espèces, appartenant à des lignées phylogénétiques différentes comme les Dendrobatidae, les Hylidae et les Rhacophorinae, à coloniser la strate supérieure et à utiliser les phytotelmes comme places de reproduction (Duellman & Trueb, op. cit. ; Kam et al. 1996). Sont rangées sous le nom de phytotelmes, toutes les collections d’eau de pluie stockées au-dessus du sol (Maguire, 1971 ; Frank & Lounibos, 1987 ; Richardson, 1999). Ce terme inclut autant les cavités dans les arbres (parfois également qualifiées de dendrotelmes) que les axiles de certaines plantes épiphytes, comme les Broméliacées, dont la structure foliaire permet de collecter et de retenir l’eau de pluie. Les phytotelmes sont de tailles généralement réduites, contenant de quelques millilitres à quelques dizaines de litres, et leurs durées d’existence varient de quelques jours pour certaines inflorescences, à quelques années, pour les trous dans les arbres. Néanmoins, la quantité totale d’eau stockée par les phytotelmes peut être considérable puisque les évaluations dans certaines forêts tropicales atteignent 50 000 litres à l’hectare (Fish, 1983 ; Freiberg & Freiberg, 2000). Il n’est donc pas surprenant que les phytotelmes aient été colonisés par un certain nombre d’organismes dont le cycle de vie dépend de la présence d’eau, à savoir les crustacés et insectes pour les invertébrés et les amphibiens pour les vertébrés. Indépendamment de la reproduction, phytotelmes et épiphytes entretiennent des microclimats favorables et indispensables aux amphibiens arboricoles étant données les conditions physiques très contraignantes régnant dans la canopée (Freiberg, 1997 ; 1999). En effet, à ces hauteurs, le micro-climat est caractérisé par un ensoleillement important entraînant des températures relativement élevées et des vents fréquents, la conjugaison de ces facteurs ayant pour conséquence une hygrométrie très faible (Maguire, op. cit. ; Freiberg, 2001 ; Freiberg & Gottsberger, 2001).

En raison des conditions quasi abiotiques régnant généralement dans les phytotelmes (Schiesari et al., soumis), un des principaux problèmes rencontrés par les amphibiens les utilisant comme site de reproduction est la faible quantité de nourriture potentiellement disponible pour assurer le développement des têtards. Pour pallier cet inconvénient, différentes stratégies ont été adoptées par les amphibiens anoures utilisant les phytotelmes pour se reproduire. Une de ces stratégies consiste à fournir suffisamment de réserves dans les œufs afin que les têtards se métamorphosent sans avoir à se nourrir (Glaw & Vences, 1994 ; Krügel, 1993). Une autre stratégie réside dans des pontes très petites donnant naissance à des têtards cannibales, ainsi, un seul individu survivra par phytotelme (Giaretta, 1996). Enfin, nombre d’espèces nourrissent leurs têtards à l’aide de leurs propres œufs. Là encore, il existe des gradations qui vont de la fourniture d’œufs fertiles servant de complément indispensable à la nourriture que les têtards polyphages trouvent dans les phytotelmes ; jusqu’aux têtards exclusivement oophages impliquant une relation têtards-mère, cette dernière ne fournissant des œufs infertiles que sur sollicitations des premiers (Schiesari et al., soumis ; Jungfer & Weygold, 1999 ; Jungfer, 1996).

Actuellement, seulement quatre espèces sont connues, en Amazonie, pour utiliser les phytotelmes comme lieu de reproduction (Hödl, 1990). La biologie de deux de ces quatre espèces, Nyctimantis rugiceps (Hylidés) et Syncope antenori (Microhylidés), a été peu étudiée. Il semble néanmoins que les têtards de Syncope antenori se développent à partir de leurs réserves de départ, sans se nourrir.

En revanche, les deux autres espèces, appartenant à la famille des Hylidés, ont fait l’objet de travaux portant sur la taxonomie et leur mode de reproduction. Il s’agit de Phrynohyas resinifictrix et Osteocephalus oophagus (Schiesari et al., op. cit. ; Jungfer & Weygold, op. cit. ; Jungfer & Proy, 1998 ; Zimmerman & Hödl, 1983).

Dans ce contexte, il semblait intéressant d’entreprendre un travail comparable de taxonomie et d’écologie sur une grenouille arboricole, nouvellement découverte en Guyane, utilisant aussi les phytotelmes comme place de reproduction. L’intérêt de cette étude était amplifié par le fait qu’en Guyane ces trois espèces sont en syntopie.

Avant le présent travail, cette espèce n’avait jamais été collectée en Guyane française où elle est pourtant commune en forêt primaire, si l’on se réfère à son chant caractéristique, audible presque toute l’année et qui évoque un puissant métronome. La première collecte de spécimens en train de chanter, que j’ai effectuée en 1995, a permis de découvrir que cette espèce, longtemps considérée comme nouvelle (Lescure, com. pers.), avait en fait été décrite récemment sous le nom d’Hyla hadroceps (Duellman & Hoogmoed, 1992). Cette description a été réalisée à partir d’un exemplaire unique collecté dans les années 60 au Guyana.

La morphologie et certaines caractéristiques comportementales de cet animal semblaient le rapprocher du genre Phrynohyas, ce qui rendait discutable l’appartenance au genre Hyla proposée par les descripteurs. Dans le but de clarifier la taxonomie de cette grenouille, nous avons entrepris un premier travail utilisant des outils moléculaires afin de tester son appartenance possible au genre Phrynohyas et de connaître sa position relative par rapport aux autres espèces de ce genre présentes en Guyane. Cette étude a montré de façon claire que cette espèce appartenait bien au genre Phrynohyas, qu’elle était plus proche phylogénétiquement de P. resinifictrix que des autres espèces et que ce genre était monophylétique (Guillaume et al., 2001). Ces résultats conduisent donc à un changement de nomenclature taxonomique de l’espèce Hyla hadroceps qui doit maintenant se nommer Phrynohyas hadroceps. La connaissance de cette espèce nouvellement dénommée est complétée, dans le cadre de ce mémoire, par les descriptions du têtard et du chant.

Dans le même temps, le comportement reproducteur, dans la nature et en captivité, a été analysé chez Phrynohyas hadroceps et confronté à celui des autres espèces appartenant à ce genre.

L’étude comparative des modes de reproduction des quatre espèces de Phrynohyas présentes en Guyane montre une évolution certaine au sein de ce genre. Deux espèces, P. coriacea et P. venulosa, se reproduisent de façon classique et considérée comme primitive chez les anoures : ponte dans les eaux de surface stagnantes et développement des têtards assuré par la nourriture disponible dans ces eaux.
P. resinifictrix s’est affranchie des milieux aquatiques terrestres pour coloniser les phytotelmes constitués par de larges cavités dans les arbres où les têtards se nourrissent en partie des déchets tombant dans ces cavités (insectes, débris végétaux, cadavres d'autres têtards) et en partie des œufs fertiles de leur propre espèce pondus dans ces sites de reproduction. Chez P. hadroceps, se reproduisant aussi dans des phytotelmes analogues à ceux de P. resinifictrix mais de taille plus faible, le développement des têtards est assuré uniquement par l’apport d’œufs infertiles qui ne sont délivrés que si la femelle est sollicitée par ses têtards.

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