Ministère de l’Éducation Nationale, de la Recherche et de la Technologie

École Pratique des Hautes Études

Sciences de la Vie et de la Terre

MÉMOIRE

présenté

par

Thomas GALLIX

Pour l’obtention du diplôme de l’École Pratique des Hautes Études

Premières données sur la biologie de
Bufo brongersmai Hoogmoed 1972 endémique du Maroc

Suivi éco-éthologique d'une population en sympatrie avec Bufo viridis Laurenti 1768 pendant l'année 1999

(Amphibia : Anura : Bufonidae) (Oued Oudoudou ; S. O. Maroc)

Soutenu le 2 mai 2002 devant le jury suivant :

M. Jacques Michaux Président

M. Claude-P. Guillaume Rapporteur (encadrant EPHE)

M. Claude Miaud Examinateur

M. Roger Prodon Examinateur

M. Tahar Slimani Examinateur

Laboratoire de Biogéographie et Écologie des Vertébrés

de l’École Pratique des Hautes Études – Montpellier

Directeur : M. Roger Prodon

Laboratoire d'Écologie Animale

Faculté des Sciences de Marrakech (Maroc)

M. Tahar Slimani

Premières données sur la biologie de Bufo brongersmai Hoogmoed 1972 endémique du Maroc Suivi éco-éthologique d'une population en sympatrie avec Bufo viridis Laurenti 1768 – pendant l'année 1999

(Amphibia : Anura : Bufonidae) (Oued Oudoudou ; S. O. Maroc)

Thomas GALLIX

RÉSUMÉ

La relativement récente description de Bufo brongersmai par HOOGMOED (1972) avait permis de jeter les premières bases de nos connaissances sur la biologie de cette espèce. Aucun travail concernant son écologie n’a été réalisé depuis.

Bufo viridis, plus connu en Europe, n’a été étudié au Maroc que par PASTEUR et BONS (1959).
Son écologie reste peu connue dans ce pays.

Ces importantes lacunes nous ont donc incité à nous pencher sur l’étude de ces espèces. Le choix de la station d’Aglou, dans le sud-ouest marocain, où Bufo brongersmai et B. viridis sont présents en syntopie, nous a semblé être pertinent pour une recherche sur l’écologie d’amphibiens en milieu aride.

Dans un premier temps, l’étude de la région d’Aglou a permis de décrire une mosaïque de milieux particulièrement passionnants (diversité de flore et de faune, présence d’espèces rares et emblématiques…) à l’intérieur du Parc National de Massa.

Plusieurs mois de recherche dans cette région nous ont alors permis d'apporter des résultats sur différents paramètres écologiques (effectifs, structures par masses et par sexes…) des deux populations.

Puis, l’étude de la phénologie, du comportement, de l’activité, de l’occupation de l’espace, ont apporté de nombreuses informations concernant les adaptations des deux espèces à l’aridité du milieu. Forte dépendance à la pluviométrie, activité courte et peu fréquente, faibles déplacements, fidélité à un domaine vital restreint (78 m² pour Bufo brongersmai et 142 m² pour B. viridis) constituent quelque unes de ces adaptations.

De plus, l'étude de la reproduction et de l'ontogénèse montre aussi un certain nombre d'adaptations. Un développement relativement long de ces larves ne semble cependant pas constituer un avantage face à l’assèchement rapide des points d’eau dans cette région.

Une analyse de la situation de syntopie montre comment Bufo brongersmai et B. viridis se partagent les ressources espace, temps et nourriture.

Aucune forme d’élimination d’une espèce par l’autre n’a été relevée.

Quelques prospections amènent de nouvelles informations concernant la répartition des deux espèces (nouvelles stations, disparition de certains sites…) et apportent des éléments de comparaison avec la station d’Aglou.

Nous concluons ensuite sur l’étude de cette station, en mettant en évidence que certaines activités humaines (surpâturage, abreuvage, urbanisation, pollutions) ont des conséquences sur le milieu et les espèces. Quelques mesures de protection et de gestion sont alors suggérées pour cette zone.

Enfin, nous montrons, par un travail de séquençage de gènes, que Bufo brongersmai et B. viridis ne sont jamais associés.

Mots Clés : Bufo brongersmai, Bufo viridis, syntopie, étho‑écologie, phénologie, occupation de l'espace, reproduction et développement, zone aride, Maroc S.O., endémisme, conservation.

TABLE DES MATIÈRES

Remerciements

Table des matières

INTRODUCTION............................................................................................................................................................................ 1

I) PRÉSENTATION DE LA ZONE D’ÉTUDE ET DES ANIMAUX ÉTUDIÉS................................................... 3

A)  Présentation de la zone d’étude....................................................................................................................... 3

A1) Présentation physique et biogéographique du Maroc......................................... 3

A2) La plaine du Souss, le Parc National de Souss-Massa et la plaine de Tiznit 4

a) Généralités et géographie.......................................................................................................... 4

b) Climat.............................................................................................................................................................. 5

c) Géologie....................................................................................................................................................... 7

d) Végétation.................................................................................................................................................. 7

e) Faune.............................................................................................................................................................. 8

f) Occupation, activités humaines............................................................................................ 8

A3) L’oued Oudoudou et la station étudiée.............................................................................. 9

a) Description et éléments de géologie............................................................................... 9

b) Végétation de la station............................................................................................................. 10

c) Faune environnante...................................................................................................................... 11

d) Action de l’Homme sur le milieu....................................................................................... 11

Présentation des animaux étudiés....................................................................................................................... 12

B1) Répartition de Bufo brongersmai et de Bufo viridis............................................ 12

a) Bufo brongersmai............................................................................................................................ 12

b) Bufo viridis.............................................................................................................................................. 12

B2) Description et critères de distinction entre Bufo brongersmai et Bufo viridis...................................................................................................................................................... 12

a) Adultes et juvéniles........................................................................................................................ 12

b) Pontes et larves................................................................................................................................ 14

II) MATÉRIEL ET MÉTHODES...................................................................................................................................... 16

A) Photographie des deux populations sur la station........................................................................... 16

A1) Inventaire par photo-reconnaissance............................................................................... 16

A2) Inventaire par comptage................................................................................................................ 17

A3) Inventaire par marquage..........................................................................................

B) Phénologie des deux espèces....................................................................................................................... 18

B1) Prospection nocturne........................................................................................................................ 18

B2) Piégeage ..................................................................................................................................................... 18

C) Suivi individuel : Activité, domaine vital, comportement en phase terrestre, alimentation et prédateurs .................................................................. 19

C1) Suivi individuel à partir de la photo-reconnaissance......................................... 19

C2) Suivi de l’activité et des déplacements par l’utilisation de poudres fluorescentes................................................................................................................................................................................................. 20

C3) Mise en évidence des déplacements par le piégeage...........................................

C4) Observations à distance .............................................................................................................. 21

C5) Elevage en captivité ......................................................................................................................... 21

D) Etude, suivi de la reproduction...................................................................................................................... 21

D1) Détermination des périodes et des déclencheurs de la reproduction dans la
phénologie..................................................................................................................................................................... 21

D2) Etude et analyse du chant des deux espèces......................................................... 21

D3) Description de la reproduction : concentration d’effectifs, comportement,
 déroulement........................................................................................................................................................ 22

E) Etude des larves et chronologie de l’ontogénèse........................................................................... 22

E1) Chances de survie des pontes................................................................................................ 22

E2) Suivi de la chronologie de quelques pontes.............................................................. 22

E3) Etude de la syntopie des larves de Bufo brongersmai et de Bufo viridis
 en captivité .......................................................................................................................................................... 22

F) Prospection d’autres stations de l’oued Oudoudou et dans d’autres régions
du Maroc ....................................................................................................................................................................... 23

F1) Sur l’oued Oudoudou........................................................................................................................ 23

F2) Dans le reste du Maroc ................................................................................................................. 23

G) Génétique et Phylogénie .................................................................................................................................. 23

G1) Echantillons............................................................................................................................................... 24

G2) Extraction ................................................................................................................................................... 25

G3) Amplification.............................................................................................................................................. 25

G4) Purification.................................................................................................................................................. 26

G5) Séquençages........................................................................................................................................... 26

G6) Traitement des données............................................................................................................... 26

III) RÉSULTATS : étho-écologie de Bufo brongersmai en syntopie avec Bufo viridis......................................................................................................................................................... 28

A) Effectifs et structure des deux populations sur la station.......................................................... 28

A1) Résultats des inventaires : effectifs et sex-ratio.................................................... 28

a) Bufo brongersmai............................................................................................................................ 28

b) Bufo viridis ......................................................................................................................................... 29

A2) Etude de la masse des individus des deux populations.......................................

a) Bufo brongersmai .......................................................................................................................... 30

b) Bufo viridis.............................................................................................................................................. 34

A3) Suivi de la masse individuelle.................................................................................................. 35

a) Bufo brongersmai............................................................................................................................ 35

b) Bufo viridis.............................................................................................................................................. 36

A4) Age des individus................................................................................................................................. 37

B) Etude de la phénologie des deux espèces sur la station............................................................ 37

B1) Bufo brongersmai................................................................................................................................. 37

B2) Bufo viridis................................................................................................................................................... 38

B3) Phénologie comparée...................................................................................................................... 39

C) Suivi individuel : occupation de l’espace, activité, comportement en phase
terrestre, alimentation et prédateurs......................................................................................................... 40

C1) Occupation de l’espace, domaines vitaux, abris, déplacements et compétition............................................................................................................... 40

a) Bufo brongersmai............................................................................................................................ 40

b) Bufo viridis ............................................................................................................................................ 43

c) Comparaison des domaines vitaux de Bufo brongersmai et de Bufo viridis
et relation ‑ compétition interspécifique 45

C2) Activité............................................................................................................................................................. 45

a) Fréquence d’activité sur les périodes d’étude.................................................... 45

b) Activité circadienne........................................................................................................................ 47

C3) Alimentation et comportement de prédation............................................................. 51

a) Bufo viridis ............................................................................................................................................ 51

b) Bufo brongersmai .......................................................................................................................... 52

C4) Prédation sur les deux espèces............................................................................................ 52

D) Etude, suivi de la reproduction .................................................................................................................... 53

D1) Détermination des périodes et déclencheurs de la reproduction ............................................................................................................................................................................ 53

D2) Etude et analyse du chant des deux espèces ....................................................... 53

a) Bufo brongersmai .......................................................................................................................... 53

b) Bufo viridis ............................................................................................................................................ 53

D3) Description de la reproduction : concentration d’effectifs, comportement et
déroulement.................................................................................................................................................................. 55

a) Concentration d’effectifs et sex-ratio du 13 au 20 mars 1999.............. 55

b) Comportement..................................................................................................................................... 56

c) Description des amplexus....................................................................................................... 56

d) Les pontes.............................................................................................................................................. 57

D4) Nombre de pontes par femelles dans une année................................................ 57

D5) Callosités nuptiales............................................................................................................................ 57

E) Etude des larves et chronologie de l'ontogenèse........................................................................... 58

E1) Suivi de l’ensemble des pontes et survie..................................................................... 58

a) Bufo brongersmai ............................................................................................................................ 58

b) Bufo viridis .............................................................................................................................................. 59

E2) Suivi de la chronologie de pontes de Bufo brongersmai ............................. 60

E3) Etude de la syntopie des larves de Bufo brongersmai et de Bufo viridis
en captivité ...................................................................................................................................................................... 63

F) Prospection d’autres station de l’oued Oudoudou et dans d’autres régions

du Maroc................................................................................................................................................................................. 63

F1) Sur l’oued Oudoudou........................................................................................................................ 63

F2) Prospections dans le reste du Maroc............................................................................... 63

G) Résultats de génétique....................................................................................................................................... 65

G1) Séquences obtenues

G2) Avec "Puzzle", maximum de vraissemblance, "PAUP" ,
"minimum évolution" (GTR) et maximum de parcimonie (mp)................... 66

IV) DISCUSSION.................................................................................................................................................................. 69

A) Interprétation et critique des résultats concernant les effectifs
et la structure des populations sur la station d’étude........................................ 69

A1) Effectifs........................................................................................................................................................... 69

A2) Masse, âge et structure des deux populations....................................................... 70

B) Adaptation Bufo brongersmai et de Bufo viridis au milieu.......................... 72

B1) Adaptation des adultes sur la station d’étude.......................................................... 72

a) Phénologie et activité.................................................................................................................. 73

b) Reproduction........................................................................................................................................ 79

B2) Adaptation des larves et des imagos................................................................................ 81

C) Analyse de la syntopie entre Bufo brongersmai et Bufo viridis
(et Bufo mauritanicus)............................................................................................................................... 83

C1) Analyse de la syntopie entre Bufo brongersmai et Bufo viridis (et Bufo mauritanicus) chez les adultes......................................................................... 83

a) Chevauchement et ségrégation temporels des niches écologiques de Bufo brongersmai et de Bufo viridis .................................... 83

b) Chevauchement et ségrégation spatiales des niches écologiques
de Bufo brongersmai et de Bufo viridis.................................................................... 84

c) Chevauchement et ségrégation alimentaires des niches écologiques Bufo brongersmai et de Bufo viridis ....................................... 85

d) Présence de Bufo mauritanicus.......................................................................................... 85

C2) Analyse de la syntopie entre Bufo brongersmai et Bufo viridis chez les larves.............................................................................................................................................................. 86

C3) Bufo brongersmai et Bufo viridis en sympatrie avec d’autres espèces
dans d’autres stations visitées................................................................................................. 86

D) Génétique et phylogénie ..................................................................................................................................... 87

E) Menaces sur les espèces et le milieu, gestion et conservation.............................................. 88

E1) Sur la station d’Aglou.......................................................................................................................... 88

E2) Biogéographie et avenir de Bufo brongersmai et de Bufo viridis au Maroc.............................................................................................................................................................................. 89

CONCLUSION.................................................................................................................................................................................. 91

BIBLIOGRAPHIE........................................................................................................................................................................ 93

Annexes.................................................................................................................................................................................................... 99

Résumé............................................................................................................................................................................................. 106

INTRODUCTION

Conscient des problèmes qui limitent le développement durable de ses ressources naturelles et biologiques, le Maroc a entrepris plusieurs actions dans le domaine de la protection de l’environnement qui visent à assurer une bonne conservation de la biodiversité (EAUX ET forêts, 1995).

La création du Parc National de Souss-Massa en 1981 doit contribuer à la protection durable de cette biodiversité.

Dès le début du siècle, les études écologiques se sont multipliées sur le territoire marocain et faune et flore sont aujourd’hui de mieux en mieux connues.

L’herpétofaune marocaine, du fait de sa formidable diversité, a fasciné de nombreux spécialistes. Elle est aujourd’hui relativement bien étudiée même si de nombreuses lacunes persistent, entre autre dans la région du Sahara Occidental.

Les connaissances et les travaux portant sur les amphibiens sont cependant beaucoup plus rares (PASTEUR et BONS, 1959, BEN HACHEM, 1988, EL HAMOUMI, 1988, CHILASSE, 1990...).

En raison d’une grande sensibilité de ces animaux aux changements climatiques, aux dégradations des habitats et aux pollutions, la plupart des espèces connaissent, sur toute la planète, une forte régression.

Les onze espèces d’amphibiens marocains (dont deux sont endémiques) doivent faire face à une forte progression des milieux arides et à la disparition des zones humides.

Leur prise en compte, la connaissance de leur écologie et leur protection semblent donc aujourd’hui urgentes.

Bufo brongersmai Hoogmoed 1972 est l’une de ces espèces endémiques et est de plus souvent observée en sympatrie avec Bufo viridis Laurenti 1768 ; espèce avec laquelle Bufo brongersmai a longtemps été confondue.

Pour pouvoir proposer des mesures de conservation de ces animaux et de leur habitat, il paraît nécessaire de connaître leur écologie et de définir les menaces éventuelles qui pèsent sur leurs populations.

Aucune étude approfondie concernant l’écologie de Bufo brongersmai n’a été faite depuis la découverte et la description (des adultes et des larves) de l’espèce par HOOGMOED (1972).

Certains critères de détermination de ce dernier auteur, sont ensuite rediscutés par BEN HACHEM (1988).

GRILLITSCH et GRILLITSCH (1987) et GRILLITSCH et al. (1989) étudient plus en détail la biologie et les stades de développement des larves en captivité.

La répartition actuelle précise de Bufo brongersmai est encore mal connue. Les données existantes sont mises en commun par BONS et GENIEZ (1996) qui proposent des cartes de répartition de l’espèce. Nous ne disposons cependant d’aucune information concernant l’état des populations des stations connues et ne savons donc pas si l’espèce connaît une progression ou une régression de son aire de répartition.

HERRERO et al. (1993) ont entrepris une étude génétique de Bufo brongersmai en effectuant une analyse de son caryotype. Aucun séquençage d’ADN de cette espèce n’ait été fait à ce jour.

L’écologie de Bufo viridis en Europe et en Asie a fait l’objet d’un certain nombre de travaux (GUYETANT, 1986, GIACOMA et al., 1997…). Cependant, elle est peu connue au Maroc et les études effectuées sur cette espèce sont rares (PASTEUR et BONS, 1959).

Sa répartition est cependant bien étudiée (BONS et GENIEZ, 1996, GENIEZ et al. 2001), même si de nombreuses localités restent certainement à découvrir.

L’ADN de Bufo viridis d’origine eurasiatique a été séquencé par GRAYBEAL (1997). Aucun travail comparable n’a été fait sur des Bufo viridis marocains.

Pour mener à bien notre étude, nous avons choisi d’étudier sur une année, l’écologie de ces deux espèces en sympatrie sur la station d’Aglou-plage dans le sud-ouest du Maroc, en limite sud du Parc National de Souss-Massa.

Quatre objectifs ont alors été retenus sur notre station et nous nous demandons :

· quels sont les effectifs, les structures par âges et par sexes des deux populations,

· comment s’adaptent-elles au milieu et à l’aridité de la région,

· comment vivent-elles ensemble en sympatrie,

· et quelles sont les menaces éventuelles qui pèsent sur ces populations ?

Un suivi d’une station ainsi qu’une étude complète de la répartition des deux espèces n’ont pu être menés en parallèle. La visite de quelques autres régions doit néanmoins compléter les cartes de répartition et apporter des éléments de comparaison avec la station suivie sur l’année.

A côté de l’écologie, profitant de prélèvements sur des animaux trouvés morts, nous nous sommes intéressé à la systématique par le biais de séquençages d’ADN (à partir d’ARN-r mitochondrial - 12 S).

Notre travail présente, dans un premier temps, une analyse détaillée de la zone, peu connue, dans laquelle Bufo brongersmai et Bufo viridis ont été étudiés en périphérie du Parc National de Souss‑Massa) (Chapitre I).

Nous ferons ensuite rapidement, une description physique des deux espèces (Chapitre I) avant de décrire le matériel et les méthodes utilisés (Chapitre II) pour atteindre nos objectifs.

Nos résultats (Chapitre III) montrent que Bufo brongersmai (présentant des effectifs plus importants) et Bufo viridis adoptent un comportement fortement dépendant de la pluviométrie : activité et reproduction sont très nettement déclenchées par les pluies.

De plus, une activité nocturne peu fréquente et restreinte au lit de l’oued (ou rivière) Oudoudou semble être une forme d’adaptation comportementale à l’aridité de la région.

Un développement relativement long des larves des deux espèces ne constitue cependant pas un avantage face au rapide assèchement des points d’eau dans lesquels la reproduction a lieu.

L’analyse du chant de Bufo brongersmai, à partir de nos prises de sons, constituent aussi une avancée intéressante dans la connaissance de cette espèce.

L’étude de la sympatrie n’a pas mis en évidence d’importantes influences d’une espèce sur l’autre.

Lors des quelques prospections effectuées dans d’autres régions du Maroc, deux nouvelles stations de Bufo brongersmai ont été découvertes. Cette espèce n’a cependant pas été retrouvée dans d’autres stations où elle était auparavant présente.

Les résultats de génétique (séquençage d’ARN) de Bufo viridis et de Bufo brongersmai de notre station montrent (1) que le génotype de Bufo viridis est indifférencié par rapport à la population eurasiatique étudiée par GRAYBEAL (1997) ; (2) que les deux espèces ne semblent pas phylogénétiquement proches.

Tout ces résultats seront finalement discutés (Chapitre IV) et nous tentons, à partir d’une analyse des nombreux risques qui pèsent sur les deux populations, de proposer des mesures de sauvegarde du milieu et des animaux.

BIBLIOGRAPHIE

ALTES, J., SIBOULET, R. (1977) – Une population saharienne du crapaud de Maurétanie (Bufo mauritanicus Schlegel 1841). Essai de distinction ostéométrique. Arch. Zool. Exp. Gen., 118 : 423-440

ARNOLD, E.N. et BURTON, J.A. (1978) – Tous les reptiles et les amphibiens d’Europe. Bordas, Bruxelles. 271 p.

AUBIN, T. (1994) – Syntana : a software for the sythesis and analysis of animal sounds. Bioacoustics, 6 : 187-208.

AULAGNIER, St. et THEVENOT, M. (1986) – Note sur les mammifères de l’embouchure de l’oued Massa. Bull. de l’inst. Sci., Rabat. 10 : 193-199.

BAKER, G.C. et BEEBEE, Tr.J.C. (1997) – Microenvironmental effects on competition between Rana and Bufo larvae, and on the abundance of Prototheca richardsi, in small fish ponds. Herpetol. J., 7: 149-154.

BAKER, G.C. et BEEBEE, Tr.J.C. (2000) – Evidence for the induction of interference competition between anuran larvae in plastic pond cages. Amphibia – Reptilia, 21 : 25-37.

BARBADILLO, L.J. (1987) – La guía de Incafo de los anfibios y reptiles de la península ibérica, isla Baleares y Canarías. Incafo, Madrid. 694 p.

BARBADILLO, L.J., LACOMBA, J.I., PEREZ-MELLADO, V., SANCHO, V. et LOPEZ-JURADO, L.F. (1999) – Bufo viridis. Pages 127-129 in Anfibios y reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarías. Editorial Geo Planeta, Barcelone. 419 p.

BARBAULT, R. (1995) ‑ Ecologie générale – Structures et fonctionnement de la biosphère. Masson. 275 p.

BEEBEE, Tr.J.C. (1996) – Ecology and conservation of amphibians. Chapman and Hall, Londres. 214 p.

BEN HACHEM, L.M. (1988) – Taxinomie et caractérisation de deux espèces d’amphibiens anoures : Rana ridibunda Pallas, 1771 et Bufo viridis Laurenti, 1768 au Maroc. Thèse, Univ. Mohammed V, Faculté des Sciences, Rabat. 220 p.

BERNINGHAUSEN, Fr. (1998) – Fressen Kaulqnappen europäischer Froschlurche Anurenlaich ? Salamandra, 34 (3) : 255-268.

BESHKOV, Vl.A., DELCEVA, M.N. et DOBREV, D.D. (1986) – Breeding movements and strict fidelity to the place of egg-laying of the common toad (Bufo bufo bufo (L.) in stream water reservoirs. Ecology 19 : 62-70.

BONS, J. (1967) – Recherche sur la biogéographie et la biologie des amphibiens et des reptiles du Maroc. Thèse d'État, Univ. Montpellier. 321 p.

BONS, J. et GENIEZ, Ph. (coord.) (1996) – Amphibiens et reptiles du Maroc – Atlas biogéographique. Association herpétologique espagnole, Barcelone. 320 p.

BOULAL, M. (1988) – Recherche écologique sur la faune aquatique des puits de la région de Tiznit. Thèse de troisième cycle, Univ. Caddi Ayyad, Marrakech. 228 p.

BRODIE, E.D. Jr., FORMANOVIC, D.R. Jr. et BRODIE, E.D. III. (1978) – The development of noxiousness of Bufo americanus tadpoles to aquatic insect predators. Herpetologica, 34 (3) : 302-306.

CATZEFLIS, F.M. (1991) – Animal tissue collections for molecular genetics and systematics. Trends Ecol. Evol., 6 : 168.

CHILASSE, L. (1990) – Régime alimentaire de quatre espèces d’amphibiens dans la région d’Aguelmane Azegza (Moyen-Atlas). Thèse, Univ. Mohammed V., Rabat. 177 p.

CHOVANEC, A. (1992) – The influence of tadpole swimming behaviour on predation by dragonfly nymphs. Amphibia ‑ Reptilia, 13 (4) : 341-349.

COCROFT, R.B., McDIARMID, R.W., JASLOW, A.P. et RUIZ-CARRENZA, P.M. (1990) – Vocalisations of eight species of Atelopus (Anura : Bufonidae) with comments on communication in the genus. Copeia, 3 : 631-643.

CORN, P.S. (1994) – Straight-line drift fences and pitfall trap. Pages 109-117 in HEYER, W.R., DONNELLY, M.A., MAC DIARMID, R., HAYEK, L.-A. C. et FOSTER, M.S. (éds), Measuring and monitoring biological diversity – Standards methods for amphibians. Smithsonian, Washington. 364 p.

CRESPIN, L. (1991) – Aspects écologiques et phénologiques de la reproduction et du développement larvaire chez une communauté d’amphibiens dans la mare temporaire du Grand Travers (Hérault). Mémoire de maîtrise, Univ. Montpellier II. 37 p.

CRUMP, M.L. (1994) – Keys to a successful project: associated data and planning – Climate and environment. Pages 42-46 in HEYER, W.R., DONNELLY, M.A., MAC DIARMID, R., HAYEK, L.-A. C. et FOSTER, M.S. (éds), Measuring and monitoring biological diversity – Standards methods for amphibians. Smithsonian, Washington. 364 p.

DAVIS, J. et FORD, R.Gl. (1983) – Home Range in the Western Fence Lizard (Sceloporus occidentalis occidentalis). Copeia, 4: 933-940.

DENTON, J.S. et BEEBEE, Tr.J.C. (1993) – Summer and winter refugia ot natterjack toad (Bufo calamita) and common toad (Bufo bufo) in Britain. Herpetol. J. 3 :90-94.

DESTRE, R., ROUX, Ph., GENIEZ, Ph., THEVENOT, M. et BONS, J. (1989) – Nouvelles observations sur l’herpétofaune marocaine. Bull. Soc. Herp. Fr., 51 : 19-26.

DIAZ-PANIAGUA, C. (1985) – Larval diets related to morphological characters of five anurans species in the biological reserve of Doñana. Amphibia ‑ Reptilia, 6 : 307-322.

DIAZ-PANIAGUA, C. (1987) – Estudio en cautividad de la actividad alimenticia de las larvas de siete especies de anuros. Rev. Española Herpetol., 2 : 189-197.

DONNELLY, M.A., GUYER, Cr., JUTERBOCK, E. et ALFORD, R. (1994) – Techniques for marking amphibians. Pages 277-284 in HEYER, W.R., DONNELLY, M.A., MAC DIARMID, R., HAYEK, L.-A. C. et FOSTER, M. S. (éds), Measuring and monitoring biological diversity – Standards methods for amphibians, Smithsonian, Washington. 364 p.

DOURNON, Chr., DURAND, D., DEMASSIEUX, Chr., BAUTZ, A. et GODBILLON, G. (1991) ‑ Influence de la température d’élevage sur la différenciation sexuelle chez les amphibiens. Bull. Soc. Herp. Fr., 57 : 19-30.

DUBOIS, A. (1978) – Les principaux stades de développements significatifs en écologie et en génétique des populations des amphibiens anoures. La Terre et la Vie. 32 : 452-459.

EAUX et FORÊTS du Maroc. (1995). Plan directeur des aires protégées. Volume 1. Les écosystèmes marocains et la situation de la flore et de la faune. Rapport inédit. BCEOM/SECA, BAD, EPHE, ISR, IB. 346p.

EL HAMOUMI, R. (1988) – Etude de l’écologie et des cycles de reproduction de quelques amphibiens anoures du Maroc (Maamora et Moyen‑Atlas). Thèse de Troisième cycle, Univ. Mohammed V, Rabat. 166 p.

EL HEBIL, A. (1977) – La plaine côtière de Tiznit. Pages 212-223 in Ressources en eau du Maroc. Domaine atlasique et sud-atlasique. Notes et Mémoires du Service Géologique du Maroc, 231, Tome 3. 438 p.

FISCHESSER, B. et DUPUIS-TATE, M.-Fr. (1996) – Le guide illustré de l’écologie. Editions de la Martinière, Turin. 319 p.

FRETEY, J. (1975) – Guide des reptiles et batraciens de France. Haltier, Paris. 239 p.

FRETEY, J. et LE GARFF, B. (1996) – Etude squelettochronologique chez Bufo bufo. Biol. Pathol. Anim., 319 : 295-299.

GALÀN REGALADO, P. (1982) – Biología de reproducción de Ran iberica Boulenger, 1879 en zonas simpátridas con Rana temporaria Linneo, 1758. Doñana, Acta vertebrata, 9 : 85-98.

GARCIA‑PARIS, M. (1985) – Los anfibios de España. Ministerío de Agricultura, Pesca y Alimentación, Madrid ; 287 p.

GENIEZ, Ph., MATEO, J.A. et BONS, J. (2000) – A checklist of the amphibians and reptiles of Western Sahara (Amphibia, Reptilia). Herpetozoa, 13 (3/4) : 149-163.

GIACOMA, C., ZUGOLARO, C. et BEANI, L. (1997) – The advertissement calls of the green toad (Bufo viridis) : variability and role in mate choice. Herpetologica, 53 (3) : 454-464.

GOEBEL, A.M., DONNELY, J.M. et ATZ, M.E. (1999) – PCR primers and amplification methods for 12S ribosomal DNA, the control region, cytochrome oxydase I, and cytochrome-b in bufonids and other frogs, and overview of PCR primers which have amplified DNA in amphibians successfully. Mol. Phyl. Evol., 11 : 163-199.

GOLAY, N. et DURER, H. (1994) – Inflamation due to toe-clipping in natterjack toads (Bufo calamita).Amphibia – Reptilia.15: 81-96.

GOSNER, K.L. (1960) – A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes of identification. Herpetologica, 16 : 183-190.

GRAYBEAL, A. (1997) – Phylogenetic relationships of bufonid frogs and tests of alternate macroevolutionary hypotheses characterizing their radiation. Zool. J. Linn. Soc.,
119 : 297-338.

GRILLITSCH, Br. et GRILLITSCH, H. (1987) – The larval developpement of Bufo brongersmai Hoogmoed 1972 (Amphibia : Anura : Bufonidae), Proc. of the fourth ordinary Gen. meeting of the Soc. Eur. Herp : 167-170.

GRILLITSCH, Br., GRILLITSCH, H. et SPLECHTNA, H. (1989) – The tadpole of Bufo brongersmai Hoogmoed 1972. Amphibia – Reptilia, 10 : 215-229.

GROOMBRIDGE, B., (1988) – Wordl checklist of threatened amphibians and reptiles. Nature Conservancy Concil éd., Peterborough. 138 p.

GROSSE, W.-R. (1976) – Krötenbastarde (Amphibia, Anura, Bufonidae). Beitrag zur Herpetofauna des Leipziger Auenwaldes. Faunistische Abandlungen. Stadtl. Mus. Tierkunde Dresden, 13 : 155-161.

GUILLAUME, Cl.P. et BONS, J. (1982) – Nouvelles observations herpétologiques au Maroc. Bull. Soc. Herp. Fr. 23 : 47-53.

GUILLAUME, Cl.P., GAUCHER, Ph. et CATZEFLIS, Fr. (2001) – Does Hyla hadroceps belong to the genus Phrynohyas (Hyldae : Batrachia) ? First approach using the mitochondrial gene 12 S rRNA. Poster – 11 th. Ordinary General meeting SEH – 13-17 juillet 2001 –Žalec, Slovénie. Biota, 2 (supplt) : 68-69.

GUYETANT, R. (1986) – Le crapaud vert. In Les amphibiens de France. Rev. Fr. d’Aquariol. Herpetol.1, 2 : 43-44.

GUYETANT, R. (1989) – Bufo viridis. Pp 76-77 in CASTANET, J. et GUYETANT, R (coord.), Atlas de répartition des amphibiens et reptiles de France. Soc. Herpetol. Fr., Université Paris VII. 113 p.

HAAPANEN, A. (1974) – Site tenacity of the common toad, Bufo bufo (L.). Ann. Zool. Fennici, 11 : 251-252.

HALLIDAY, T. (1994) – Marking amphibians by toe-clipping. Froglog, 10 : 2-3.

HALLIDAY, T. (1995) – More on toe-clipping. Froglog, 12 : 2-3.

HAY, J.M., RUVINSKI, I. et MAXSON, L.R. (1995) – Phylogenetic relationships of amphibians families infered from DNA sequences of mitochondrial 12S and 16S ribosomal RNA genes. Mol. Biol. Evol., 12: 928-937.

HEDGES, S. B. et MAXSON, L. R. (1993) – A molecular perspective on lissamphibian phylogeny. Herpetol. Monogr., 7: 27-42.

HEINRICH, D. et HERGT, M. (1990) – Atlas de l’écologie. Encyclopédie d’aujourd’hui – Le Livre de Poche, Münich. 285 p.

HERRERO, P., LOPEZ JURADO, L.F, BEGONA, A. et GARCIA-PARIS, M. (1993) ‑ Karyotype analyses and nuclear DNA content of Bufo brongersmai Hoogmoed. J. Herpetol., 27 (4) :463-464.

HEYER, W, R. (1976) – Studies in larval Amphibian habitat partitionning. Smithsonian Contrib. Zool., 242 : 1-27.

HILLMAN, S.S., WITHERS, P.C. et DREWES, R. (2000) – Correlation of ventricle mass and dehydratation tolerance in amphibians. Herpetologica, 56 (4) : 413-420.

HOLOMUZKI, J.R. (1997) – Habitat-specific life histories and foraging by stream-dwelling american toads. Herpetologica, 53 (4) : 445-453.

HOOGMOED, M.S. (1972) – On a new species of toad from Southern Morocco. Zool. Meded., 47 : 49‑67.

IONESCO, T. et SAUVAGE, Ch. (1962) – Les types de végétation au Maroc : essai de nomenclature et de définition. Rev. Géogr. Maroc, Rabat. 1, 2 : 75-86.

KATZ, U. et GIL, N. (1997) – Different temperature of two species of toads that coexist at the border geographical distribution. Amphibia ‑ -Reptilia, 18 : 259-268.

KLOPFER, P. H. (1972) – Habitats et territoires des animaux. Gauthier-Villars Edition, Paris. 151 p.

KREKORIAN, C.O’N. (1976) – Home range size overlap and their relationship to food abundance in the Desert Iguana, Dipsosaurus dorsalis. Herpetologica, 32 : 405-412.

LANKA, V. et VIT, Z. (1985) – Reptiles et amphibiens. Gründ, Paris. 224 p.

LE GARFF, B. (1991) – Les amphibiens et les reptiles dans leur milieu. Bordas, Beaumes-les-Dames. 249 p.

LODÉ, T. (1993) – Rythme d’activité et déplacements chez la grenouille agile ‑ Rana dalmatina Bonaparte 1840 – dans l’ouest de la France. Bull. Soc. Herp. Fr., 66: 11-20.

LODÉ, T. (1996) – Une méthode pour le suivi des déplacements terrestres des amphibiens et des reptiles. Bull. Soc. Herp. Fr., 79: 23-30.

LOMAN, J. (1999) – Early metamorphosis in common frog (Rana temporaria) tadpoles at risk of drying: an experimental demonstration. Amphibia ‑ Reptilia, 20 : 421-430.

LOPEZ-JURADO, L.F. (1982) – Estudios sobre el sapo corredor (Bufo calamita) en el sur de España. Doñana, Acta vertebrata, 9 : 71-84.

MAFTAH, A et JULIEN, R. (1996) – Biologie moléculaire, Masson, Paris. 163 p.

MARSH, D. (2000) – Variable responses to rainfall by breeding Tungara frogs. Copeia, 4 : 1104‑1108.

MATZ, G. et VANDERHAEGE, M. (1978) – Bufo viridis. Page 122 in MATZ, G. et VANDERHAEGE., M, Guide du terrarium, Delachaux Niestlé, Paris. 349 p.

MAXSON, L. (1981) – Albumin evolution and its phylogenetic implications in toads of the genus Bufo. II. Relationships among Eurasian Bufo. Copeia, 3 : 579-583.

MEIER, M. (1986) – Batraciens et reptiles de chez nous. Mondo, Lausanne. 152 p.

MELLADO, J. (1984) – S.O.S. Souss : argan forest destruction in Morocco. Oryx, 23: 87-93.

MELLADO, J., ALLABOU, A. et ALAOUI, B. (1988) – L’herpétofaune du projet de Parc National de Massa (Agadir, Maroc) : un aperçu écologique et ses implications dans le développement du plan d’aménagement. Acta Oecologica., Oecol. Applic., 9 (1) : 55‑74.

MIAUD, Cl. (1996) – Répartition spatiale et croissance de larves de Tritons du genre Triturus (Amphibiens Urodèles) en situation de sympatrie. Bull. Soc. Herp. Fr., 79 : 31‑41. (Paru 1997).

MIAUD, Cl., SANUY, D. et AVRILLIER, J.N. (2000) – Terrestrial movements of the natterjack toad, Bufo calamita (Amphibia, Anura) in a semi arid, agricultural landscape. Amphibia ‑ Reptilia, 21: 357-369.

MIESLER, M. et GOLLMAN, B. (2000) – Population structure, growth and reproduction of the yellow bellied toad Bombina variegata (LINNAEUS, 1758) : results of one year study conducted in the Lainzer Tiergarten (Vienna, Ausria). Herpetozoa, 13 (1/2) : 45-54.

MULLIS, K., FALOONA, F., SAIKI, R., HORN, G. et EHRLICH, H. (1986) – Specific enzymatic amplification of DNA in vitro: the polymerase chain reaction. Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol., 51 : 263-273.

NEWMAN, R. A. (1999) – Body size of recently metamorphosed Spadefood Toads (Scaphiopus couchii). Copeia, 55 (4) : 507-515.

NEWMAN, R.A. et DUNHAM, A.E. (1994) – Size at metamorphosis and water loss in a desert Anuran (Scaphiopus couchii). Copeia, 2 : 372-381.

NÖLLERT, A. et NÖLLERT, C. (1992) – Die Amphibien Europas. Bestimmung, Gefährdung, Schutz. Franckh. Kosmos Verlags. Gmbh Co. Stuttgart : 382 p.

NOUGARÈDE, J.P. (1998) – Principaux traits d’histoire naturelle d’une population de Tortue d’Hermann (Testudo hermanni) dans le sud de la Corse. Diplôme de l’E.P.H.E., Montpellier. 346 p.

PAGE, R.D.M. (1996) – TREEVIEW : An application to display phylogenetic trees on personal computers. Comput. Appl. Biosc., 12 : 357-358.

PAILLETTE, M. (1970) – La notion de territoire chez les amphibiens anoures, et plus particulièrement la valeur des émissions sonores dans le comportement territorial des Hylidés : Hyla arborea et Hyla meridionalis. Territoire et domaine vital. Entretiens de Chizé; sér. Écologie et Éthologie. Masson et Cie, Paris. 1 : 33‑55.

PARKER, H.W. et BELLAIRS, A. (1971) – Les amphibiens et les reptiles. Bordas, Paris. 383 p.

PASTEUR, G. et BONS, J. (1959) – Les Batraciens du Maroc. Trav. de l’Inst. Sci. Chérifien, sér. zool., Rabat. 17 : 1‑240.

PELTIER, J. P. (1984) – Climax de végétation dans le bassin versant de l’oued Souss (Maroc). Feddes repertorium, 95 (1-2) : 89-96.

PETRANKA, J.W., HOPEY, M.E., JENNINGS, T.B., BAIRD, S.D. and BOONE, S.J. (1994) – Breeding habitat segregation of Wood Frogs and American Toads : the role of interspecific tadpole predation and adult choice. Copeia, 3 : 691-697.

PHILIPPE, H. (1993) – MUST : A computer package of management utlities for sequences and trees. Nucl. Acids Res., 21 : 5264-5272.

RAMDANI, M. (1988) – Les eaux stagnantes au Maroc: étude biotypologique et biogéographique du zooplancton. Trav. de l’Inst. Sci., sér. zool. Rabat. 17 :1‑40.

RITKE, M.E. et LESSMAN, Ch.A. (1994) – Longitudinal studie of ovarian dynamics in female gray treefrog (Hyla chrysoscelis). Copeia, 4 : 1014-1022.

ROSE, B. (1982) – Lizard home range: methodology and functions. J. Herpetol. 16 (3) : 253-269.

ROSTAND, J. (1990) – La vie des crapauds. Stock, Mesnil-sur-l’Estrée. 228 p.

ROUSSEAU, E. (2000) – Les communautés d’oiseaux nicheurs du Parc National de Souss-Massa : diagnostic écologique et implications en terme de conservation. Diplôme de l’E.P.H.E., Montpellier. 170 p.

SAITOU, N. et NEI, M. (1987) – The neighbourg-joining method : a new method for reconstructing phylogenetic trees. Mol. Biol. Evol., 4 : 406-425.

SALVIDIO, S., SINDACO, R. et EMANUELI, L. (1999) – Feeding habits of sympatric Discoglossus montalentii, Discoglossus sardus and Euproctus montanus during the breeding season. Herpetol. J., 9 : 163-167.

SCHLEICH, H.H., KASTEL, W. et KABISCH, Kl. (éds) (1996) – Amphibians and reptiles of North Africa. Koeltz, Koenigstein, Allemagne. 630 p.

SINSCH, U. (1989) – Migratory behaviour of common toad Bufo bufo and natterjack toad Bufo calamita. Pages 113-125 in LANGTON, T.E.S. (éd), Amphibians and roads. Proceed. Toad Tunnel Conf., Rendsburg. 169 p.

SKELLY, D.K. (1996) – Pond drying, predators and the distribution of Pseudarcis tadpoles. Copeia, 3 : 599-605.

STÖCK, M. (1998) – Mating call differences between diploid and tetraploid green toads (Bufo viridis complex) in Middle‑Asia. Amphibia  Reptilia, 19 : 29-42.

STRIJBOSCH, H. (1979) – Habitat selection of amphibians during their aquatic phase. Oikos, 33 : 363‑372.

STRIMMER, K. et VON HAESELER, A. (1996) – Quartet puzzling: a quartet maximum-likehood method for reconstructing tree topologies. Mol. Biol. Evol., 13 : 964-969.

SULLIVAN, B.K. et FERNANDEZ, P.J. (1999) – Breeding activity, estimated age-structures, and growth in Sonoran desert anurans. Herpetologica, 55 (3) : 334-343.

SWOFFORD, D.L. (1998) – PAUP* 4.0 – Phylogenetic Analysis Using Parcimony. (* and other methods). Sinauer Assoc., Sunderland, MA.

TAMURA, K. et NEI, M. (1993) – Estimation of the number of nucleotide subtitutions in the control region of mitochondrial DNA in humans and chimpanzees. Mol. Biol. Evol., 10 : 512‑526.

TEJEDO, M. (1993) – Do male natterjack toads join larger breeding choruses to increase mating success ? Copeia, 1 : 75-80.

TELFORD, St. et DYSON, M.L. (1990) – The effect of rainfall on interclutch in Painted Reed Frog (Hyperolius marmoratus). Copeia, 3 : 644-648.

UICN et WWF (1981) – Avant projet de création du Parc National de Massa – Royaume du Maroc. Rappt. Admin. des Eaux et Forêts, Inst. Sci. Rabat, U.I.C.N-W.W.F., Gland. 74 p.

WOODWARD, Br.D. (1987) – Interactions between Woodhouse Toad tadpoles (Bufo woodhousi) of mixed sizes. Copeia, 2 : 380-386.

ZUG, G.R. (1993) – Herpetology. An introduction to biology of amphibians and reptiles. Academic press, San Diego. 527p.